Skip to main content
SpringerLink
Log in

Heme Uptake and Metabolism in Bacteria

  • Chapter
  • First Online:
Metallomics and the Cell

Part of the book series: Metal Ions in Life Sciences ((MILS,volume 12))

Abstract

All but a few bacterial species have an absolute need for heme, and most are able to synthesize it via a pathway that is highly conserved among all life domains. Because heme is a rich source for iron, many pathogenic bacteria have also evolved processes for sequestering heme from their hosts. The heme biosynthesis pathways are well understood at the genetic and structural biology levels. In comparison, much less is known about the heme acquisition, trafficking, and degradation processes in bacteria. Gram-positive and Gram-negative bacteria have evolved similar strategies but different tactics for importing and degrading heme, likely as a consequence of their different cellular architectures. The differences are manifested in distinct structures for molecules that perform similar functions. Consequently, the aim of this chapter is to provide an overview of the structural biology of proteins and protein-protein interactions that enable Gram-positive and Gram-negative bacteria to sequester heme from the extracellular milieu, import it to the cytosol, and degrade it to mine iron.

Please cite as: Met. Ions Life Sci. 12 (2013) 279–332

This is a preview of subscription content, log in via an institution to check access.

Access this chapter

Log in via an institution
Chapter
USD 29.95
Price excludes VAT (USA)
  • Available as PDF
  • Read on any device
  • Instant download
  • Own it forever
eBook
USD 169.00
Price excludes VAT (USA)
  • Available as EPUB and PDF
  • Read on any device
  • Instant download
  • Own it forever
Softcover Book
USD 219.00
Price excludes VAT (USA)
  • Compact, lightweight edition
  • Dispatched in 3 to 5 business days
  • Free shipping worldwide - see info
Hardcover Book
USD 219.99
Price excludes VAT (USA)
  • Durable hardcover edition
  • Dispatched in 3 to 5 business days
  • Free shipping worldwide - see info

Tax calculation will be finalised at checkout

Purchases are for personal use only

Institutional subscriptions

Abbreviations

A:

acetate substituent

ABC:

ATP -binding cassette

ALA:

δ-aminolevulinic acid

ATP:

adenosine 5’-triphosphate

BphP:

bacterial phytochrome

CD:

circular dichroism

EPR:

electron paramagnetic resonance

GSA:

glutamate-1-semialdehyde

HarA:

haptoglobin receptor A = IsdH

Has:

heme acquisition system

Hb:

hemoglobin

heme:

Fe2+ complex of protoporphyrin IX

hemin:

Fe3+ complex of protoporphyrin IX

Hma:

heme receptor

HO:

heme oxygenase

Hp:

haptoglobin

HPX:

hemopexin

HSA:

human serum albumin

HSQC:

heteronuclear single quantum coherence spectroscopy

Isd:

iron-responsive determinant

ITC:

isothermal titration colorimetry

K a :

affinity constant

K d :

dissociation constant

MBP:

maltose binding protein

MCD:

magnetic circular dichroism

metHB:

methemoglobin

NADPH:

nicotinamide adenine dinucleotide phosphate (reduced)

NBD:

nucleotide binding domain

NEAT:

near iron transporter

NMR:

nuclear magnetic resonance

OM:

outer membrane

P:

propionate substituent

PBP:

periplasmic binding proteins

PDB:

Protein Data Bank

PMP:

pyridoxamine-5’-monophosphate

PPIX:

protoporphyrin IX

PRE:

paramagnetic relaxation enhancement

RR:

resonance Raman

Shp:

Streptococcal heme-associated protein

Shr:

Streptococcal hemoprotein receptor

SPR:

surface plasmon resonance

TBDT:

TonB-dependent outer transportet

TM:

transmembrane

TMD:

transmembrane domain

References

  1. A. Kusaba, T. Ansai, S. Akifusa, K. Nakahigashi, S. Taketani, H. Inokuchi, T. Takehara, Oral Microbiol. Immunol. 2002, 17, 290–295.

    CAS  Google Scholar 

  2. D. C. White, S. Granick, J. Bacteriol. 1963, 85, 842–850.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  3. M. R. Loeb, J. Bacteriol. 1995, 177, 3613–3615.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  4. C. Wandersman, P. Delepelaire, Annu. Rev. Microbiol. 2004, 58, 611–647.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  5. V. Braun, K. Handtke, Microbiol. Monogr. 2007, 6, 190–219.

    Google Scholar 

  6. B. R. Otto, A. M. J. J. Verweij-van Vught, D. M. Maclaren, Crit. Rev. Microbiol. 1992, 18, 217–233.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  7. P. Ascenzi, A. Bocedi, P. Visca, F. Altruda, E. Tolosano, T. Beringhelli, M. Fasano, IUBMB Life 2005, 57, 749–759.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  8. N. Frankenberg, J. Moser, D. Jahn, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2003, 63, 115–127.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  9. G. Layer, J. Reichelt, D. Jahn, D. W. Heinz, Protein Sci. 2010, 19, 1137–1161.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  10. I. U. Heinemann, M. Jahn, D. Jahn, Arch. Biochem. Biophys. 2008, 474, 238–251.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  11. V. B. Borisov, R. B. Gennis, J. Hemp, M. I. Verkhovsky, Biochim. Biophys. Acta - Bioenergetics 2011, 1807, 1398–1413.

    Article  CAS  Google Scholar 

  12. D. E. Hultquist, P. G. Passon, Nature New Biology 1971, 275, 51–61.

    Google Scholar 

  13. R. L. Nagel, Q. H. Gibson, J. Biol. Chem. 1971, 246, 69–73.

    CAS  Google Scholar 

  14. G. Kikuchi, T. Yoshida, M. Noguchi, Biochem. Biophys. Res. Comm. 2005, 338, 558–567.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  15. I. Stojiljkovic, D. Perkins-Balding, DNA & Cell Biology 2002, 21, 281–295.

    Article  CAS  Google Scholar 

  16. F. Tiburzi, F. Imperi, P. Visca, IUBMB Life 2009, 61, 80–83.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  17. A. Wilks, K. A. Burkhard, Natural Product Reports 2007, 24, 511–522.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  18. M. Reniere, V. Torres, E. Skaar, BioMetals 2007, 20, 333–345.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  19. E. Gouaux, J. Struct. Biol. 1998, 121, 110–122.

    CAS  Google Scholar 

  20. M. L. Vasil, R. M. Berka, G. L. Gray, H. Nakai, J. Bacteriol. 1982, 152, 431–440.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  21. F. S. Boretti, P. W. Buehler, F. D’Agnillo, K. Kluge, T. Glaus, O. I. Butt, Y. Jia, J. Goede, C. P. Pereira, M. Maggiorini, G. Schoedon, A. I. Alayash, D. J. Schaer, J. Clin. Invest. 2009, 119, 2271–2280.

    CAS  Google Scholar 

  22. M. Kristiansen, J. H. Graversen, C. Jacobsen, O. Sonne, H.-J. Hoffman, S. K. A. Law, S. K. Moestrup, Nature 2001, 409, 198–201.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  23. P. Zunszain, J. Ghuman, T. Komatsu, E. Tsuchida, S. Curry, BMC Struct. Biol. 2003, 3, 6.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  24. P. A. Adams, M. C. Berman, Biochem. J. 1980, 191, 95–102.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  25. Z. Hrkal, U. Mueller-Eberhard, Biochemistry 1971, 10, 1746–1750.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  26. W. T. Morgan, U. Muller-Eberhard, J. Biol. Chem. 1972, 247, 7181–7187.

    CAS  Google Scholar 

  27. V. Hvidberg, M. B. Maniecki, C. Jacobsen, P. Højrup, H. J. Møller, S. K. Moestrup, Blood 2005, 106, 2572–2579.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  28. Y. Tong, M. Guo, Arch. Biochem. Biophys. 2009, 481, 1–15.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  29. C. Wandersman, I. Stojiljkovic, Curr. Opin. Microbiol. 2000, 3, 215–220.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  30. M. Mills, S. M. Payne, Infection Immunity 1997, 65, 5358–5363.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  31. A. G. Torres, S. M. Payne, Mol. Microbiol. 1997, 23, 825–833.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  32. U. A. Ochsner, Z. Johnson, M. L. Vasil, Microbiolog 2000, 146, 185–198.

    CAS  Google Scholar 

  33. J. M. Ghigo, S. Létoffé, C. Wandersman, J. Bacteriol. 1997, 179, 3572–3579.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  34. S. Létoffé, J. M. Ghigo, C. Wandersman, J. Bacteriol. 1994, 176, 5372–5377.

    PubMed  Google Scholar 

  35. S. Létoffé, V. Redeker, C. Wandersman, Mol. Microbiol. 1998, 28, 1223–1234.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  36. S. Létoffé, K. Omori, C. Wandersman, J. Bacteriol. 2000, 182, 4401–4405.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  37. M.-S. Rossi, J. D. Fetherston, S. Létoffé, E. Carniel, R. D. Perry, J.-M. Ghigo, Infection Immunity 2001, 69, 6707–6717.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  38. M. S. Hanson, S. E. Pelzel, J. Latimer, U. Muller-Eberhard, E. J. Hansen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1992, 89, 1973–1977.

    Google Scholar 

  39. L. D. Cope, S. E. Thomas, Z. Hrkal, E. J. Hansen, Infection Immunity 1998, 66, 4511–4516.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  40. J.-L. Gao, K.-A. Nguyen, N. Hunter, J. Biol. Chem. 2010, 285, 40028–40038.

    CAS  Google Scholar 

  41. C. Bradbeer, J. Bacteriol. 1993, 175, 3146–3150.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  42. D. P. Chimento, R. J. Kadner, M. C. Wiener, Proteins: Structure, Function, Bioinformatic, 2005, 59, 240–251.

    CAS  Google Scholar 

  43. D. Cobessi, A. Meksem, K. Brillet, Proteins: Structure, Function, Bioinformatics 2010, 78, 286–294.

    CAS  Google Scholar 

  44. A. D. Ferguson, J. Deisenhofer, Biochim. Biophys Acta - Biomembranes 2002, 1565, 318–332.

    Article  CAS  Google Scholar 

  45. A. D. Ferguson, C. A. Amezcua, N. M. Halabi, Y. Chelliah, M. K. Rosen, R. Ranganathan, J. Deisenhofer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 513–518.

    Google Scholar 

  46. C. S. Bracken, M. T. Baer, A. Abdur-Rashid, W. Helms, I. Stojiljkovic, J. Bacteriol. 1999, 181, 6063–6072.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  47. S. Krieg, F. Huché, K. Diederichs, N. Izadi-Pruneyre, A. Lecroisey, C. Wandersman, P. Delepelaire, W. Welte, J. Deisenhofer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2009, 106, 1045–1050.

    Google Scholar 

  48. K. A. Burkhard, A. Wilks, J. Biol. Chem. 2007, 282, 15126–15136.

    CAS  Google Scholar 

  49. X. Liu, T. Olczak, H.-C. Guo, D. W. Dixon, C. A. Genco, Infection Immunity 2006, 74, 1222–1232.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  50. N. Izadi-Pruneyre, F. Huché, G. S. Lukat-Rodgers, A. Lecroisey, R. Gilli, K. R. Rodgers, C. Wandersman, P. Delepelaire, J. Biol. Chem. 2006, 281, 25541–25550.

    CAS  Google Scholar 

  51. E. C. Hagan, H. L. T. Mobley, Mol. Microbiol. 2009, 71, 79–91.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  52. D. Perkins-Balding, M. T. Baer, I. Stojiljkovic, Microbiology 2003, 149, 3423–3435.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  53. C. Barjon, K. Wecker, N. Izadi-Pruneyre, P. Delepelaire, J. Bacteriol. 2007, 189, 5379–5382.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  54. N. Izadi, Y. Henry, J. Haladjian, M. E. Goldberg, C. Wandersman, M. Delepierre, A. Lecroisey, Biochemistry 1997, 36, 7050–7057.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  55. C. Caillet-Saguy, M. Delepierre, A. Lecroisey, I. Bertini, M. Piccioli, P. Turano, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 150–158.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  56. P. Arnoux, R. Haser, N. Izadi, A. Lecroisey, M. Delepelaire, C. Wandersman, M. Czjzek, Nature Struct. Biol. 1999, 6, 516–520.

    CAS  Google Scholar 

  57. A. Y. Alontaga, J. C. Rodríguez, E. Schönbrunn, A. Becker, T. Funke, E. T. Yukl, T. Hayashi, J. Stobaugh, P. Moënne-Loccoz, M. Rivera, Biochemistry 2009, 48, 96–109.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  58. P. A. Williams, V. Fulop, E. F. Garman, N. F. W. Saunders, S. J. Ferguson, J. Hajdu, Nature 1997, 389, 406–412.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  59. T. J. Reid, M. R. Murthy, A. Sicignano, N. Tanaka, W. D. Musick, M. G. Rossmann, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1981, 78, 4767–4771.

    Google Scholar 

  60. N. Wolff, C. Deniau, S. Létoffé, C. Simenel, V. Kumar, I. Stojiljkovic, C. Wandersman, M. Delepierre, A. Lecroisey, Protein Sci. 2002, 11, 757–765.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  61. C. Caillet-Saguy, P. Turano, M. Piccioli, G. S. Lukat-Rodgers, M. Czjzek, B. Guigliarelli, N. Izadi-Pruneyre, K. R. Rodgers, M. Delepierre, A. Lecroisey, J. Biol. Chem. 2008, 283, 5960–5970.

    CAS  Google Scholar 

  62. C. Deniau, R. Gilli, N. Izadi-Pruneyre, S. Létoffé, M. Delepierre, C. Wandersman, C. Briand, A. Lecroisey, Biochemistry 2003, 42, 10627–10633.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  63. G. Jepkorir, J. C. Rodríguez, H. Rui, W. Im, S. Lovell, K. P. Battaile, A. Y. Alontaga, E. T. Yukl, P. Moënne-Loccoz, M. Rivera, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 9857–9872.

    Google Scholar 

  64. N. Wolff, N. Izadi-Pruneyre, J. Couprie, M. Habeck, J. Linge, W. Rieping, C. Wandersman, M. Nilges, M. Delepierre, A. Lecroisey, J. Mol. Biol. 2008, 376, 517–525.

    CAS  Google Scholar 

  65. S. Létoffé, F. Nato, M. E. Goldberg, C. Wandersman, Mol. Microbiol. 1999, 33, 546–555.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  66. E. T. Yukl, G. Jepkorir, A. Y. Alontaga, L. Pautsch, J. C. Rodriguez, M. Rivera, P. Moënne-Loccoz, Biochemistry 2010, 49, 6646–6654.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  67. G. S. Lukat-Rodgers, K. R. Rodgers, C. Caillet-Saguy, N. Izadi-Pruneyre, A. Lecroisey, Biochemistry 2008, 47, 2087–2098.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  68. M. Czjzek, S. Létoffé, C. Wandersman, M. Delepierre, A. Lecroisey, N. Izadi-Pruneyre, J. Mol. Biol. 2007, 365, 1176–1186.

    CAS  Google Scholar 

  69. C. l. Caillet-Saguy, M. Piccioli, P. Turano, N. Izadi-Pruneyre, M. Delepierre, I. Bertini, A. Lecroisey, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 1736–1744.

    Google Scholar 

  70. S. C. Holt, L. Kesavalu, S. Walker, C. A. Genco, Periodontology 2000, 1999, 20, 168–238.

    Google Scholar 

  71. T. Olczak, W. Simpson, X. Liu, C. A. Genco, FEMS Microbiol. Rev. 2005, 29, 119–144.

    CAS  Google Scholar 

  72. J. W. Smalley, J. Silver, P. J. Marsh, A. J. Birss, Biochem. J. 1998, 331, 681–685.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  73. A. Sroka, M. Sztukowska, J. Potempa, J. Travis, C. A. Genco, J. Bacteriol. 2001, 183, 5609–5616.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  74. J. W. Smalley, A. J. Birss, B. Szmigielski, J. Potempa, Biol. Chem. 2008, 389, 1235–1238.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  75. J. W. Smalley, A. J. Birss, B. Szmigielski, J. Potempa, Arch. Biochem. Biophys. 2007, 465, 44–49.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  76. J. W. Smalley, D. P. Byrne, A. J. Birss, H. Wojtowicz, A. Sroka, J. Potempa, T. Olczak, PLoS ONE 2011, 6, e17182.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  77. T. Olczak, H. Wojtowicz, J. Ciuraszkiewicz, M. Olczak, BMC Microbiol. 2010, 10, 134.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  78. C. E. Allen, M. P. Schmitt, J. Bacteriol. 2009, 191, 2638–2648.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  79. H. Wójtowicz, J. Wojaczyński, M. Olczak, J. Króliczewski, L. Latos-Grażyński, T. Olczak, Biochem. Biophys. Res. Comm. 2009, 383, 178–182.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  80. T. Olczak, A. Sroka, J. Potempa, M. Olczak, Arch. Microbiol. 2008, 189, 197–210.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  81. H. Wójtowicz, T. Guevara, C. Tallant, M. Olczak, A. Sroka, J. Potempa, M. Solà, T. Olczak, F. X. Gomis-Rüth, PLoS Pathog. 2009, 5, e1000419.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  82. C. Fournier, A. Smith, P. Delepelaire, Mol. Microbiol. 2011, 80, 133–148.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  83. C. L. Nobles, A. W. Maresso, Metallomics 2011, 3, 788–796.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  84. E. Honsa, A. Maresso, BioMetals 2011, 24, 533–545.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  85. E. P. Skaar, O. Schneewind, Microbes Infection. 2004, 6, 390–397.

    Article  CAS  Google Scholar 

  86. M. Andrade, F. Ciccarelli, C. Perez-Iratxeta, P. Bork, Genome Biology 2002, 3, research0047.0041 - research0047.0045.

    Google Scholar 

  87. C. S. Bates, G. E. Montañez, C. R. Woods, R. M. Vincent, Z. Eichenbaum, Infection Immunity, 2003, 71, 1042–1055.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  88. M. V. Tullius, C. A. Harmston, C. P. Owens, N. Chim, R. P. Morse, L. M. McMath, A. Iniguez, J. M. Kimmey, M. R. Sawaya, J. P. Whitelegge, M. A. Horwitz, C. W. Goulding, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 5051–5056.

    Google Scholar 

  89. C. P. Owens, J. Du, J. H. Dawson, C. W. Goulding, Biochemistry 2012, 51, 1518–1531.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  90. S. K. Mazmanian, E. P. Skaar, A. H. Gaspar, M. Humayun, P. Gornicki, J. Jelenska, A. Joachmiak, D. M. Missiakas, O. Schneewind, Science 2003, 299, 906–909.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  91. L. A. Marraffini, A. C. Dedent, O. Schneewind, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2006, 70, 192–221.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  92. C. F. M. Gaudin, J. C. Grigg, A. L. Arrieta, M. E. P. Murphy, Biochemistry 2011, 50, 5443–5452.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  93. R. Aranda IV, C. E. Worley, M. Liu, E. Bitto, M. S. Cates, J. S. Olson, B. Lei, G. N. Phillips Jr, J. Mol. Biol. 2007, 374, 374–383.

    CAS  Google Scholar 

  94. V. J. Torres, G. Pishchany, M. Humayun, O. Schneewind, E. P. Skaar, J. Bacteriol. 2006, 188, 8421–8429.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  95. H. K. Kim, A. DeDent, A. G. Cheng, M. McAdow, F. Bagnoli, D. M. Missiakas, O. Schneewind, Vaccine 2010, 28, 6382–6392.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  96. N. Muryoi, M. T. Tiedemann, M. Pluym, J. Cheung, D. E. Heinrichs, M. J. Stillman, J. Biol. Chem. 2008, 283, 28125–28136.

    CAS  Google Scholar 

  97. M. T. Tiedemann, N. Muryoi, D. E. Heinrichs, M. J. Stillman, Biochem. Soc. Trans. 2008, 36, 1138–1143.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  98. R. M. Pilpa, S. A. Robson, V. A. Villareal, M. L. Wong, M. Phillips, R. T. Clubb, J. Biol. Chem. 2009, 284, 1166–1176.

    CAS  Google Scholar 

  99. M. Liu, W. N. Tanaka, H. Zhu, G. Xie, D. M. Dooley, B. Lei, J. Biol.Chem. 2008, 283, 6668–6676.

    CAS  Google Scholar 

  100. H. Zhu, G. Xie, M. Liu, J. S. Olson, M. Fabian, D. M. Dooley, B. Lei, J. Biol. Chem. 2008, 283, 18450–18460.

    CAS  Google Scholar 

  101. S. K. Mazmanian, E. P. Skaar, A. H. Gaspar, M. Humayun, P. Gornicki, J. Jelenska, A. Joachmiak, D. M. Missiakas, O. Schneewind, Science 2003, 299, 906–909.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  102. V. A. Villareal, R. M. Pilpa, S. A. Robson, E. A. Fadeev, R. T. Clubb, J. Biol. Chem. 2008, 283, 31591–31600.

    CAS  Google Scholar 

  103. R. M. Pilpa, E. A. Fadeev, V. A. Villareal, M. L. Wong, M. Phillips, R. T. Clubb, J. Mol. Biol. 2006, 360, 435–447.

    CAS  Google Scholar 

  104. J. C. Grigg, C. L. Vermeiren, D. E. Heinrichs, M. E. P. Murphy, Mol. Microbiol. 2007, 63, 139–149.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  105. K. H. Sharp, S. Schneider, A. Cockayne, M. Paoli, J. Biol. Chem. 2007, 282, 10625–10631.

    CAS  Google Scholar 

  106. M. Watanabe, Y. Tanaka, A. Suenaga, M. Kuroda, M. Yao, N. Watanabe, F. Arisaka, T. Ohta, I. Tanaka, K. Tsumoto, J. Biol. Chem. 2008, 283, 28649–28659.

    CAS  Google Scholar 

  107. K. Krishna Kumar, D. A. Jacques, G. Pishchany, T. Caradoc-Davies, T. Spirig, G. R. Malmirchegini, D. B. Langley, C. F. Dickson, J. P. Mackay, R. T. Clubb, E. P. Skaar, J. M. Guss, D. A. Gell, J. Biol. Chem. 2011, 286, 38439–38447.

    Google Scholar 

  108. V. A. Villareal, T. Spirig, S. A. Robson, M. Liu, B. Lei, R. T. Clubb, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 14176–14179.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  109. J. C. Grigg, C. X. Mao, M. E. P. Murphy, J. Mol. Biol. 2011, 413, 684–698.

    CAS  Google Scholar 

  110. Y. Moriwaki, J. M. M. Caaveiro, Y. Tanaka, H. Tsutsumi, I. Hamachi, K. Tsumoto, Biochemistry 2011, 50, 7311–7320.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  111. A. W. Maresso, G. Garufi, O. Schneewind, PLoS Pathog. 2008, 4, e1000132.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  112. M. Fabian, E. Solomaha, J. S. Olson, A. W. Maresso, J. Biol. Chem. 2009, 284, 32138–32146.

    CAS  Google Scholar 

  113. M. T. Ekworomadu, C. B. Poor, C. P. Owens, M. A. Balderas, M. Fabian, J. S. Olson, F. Murphy, E. Balkabasi, E. S. Honsa, C. He, C. W. Goulding, A. W. Maresso, PLoS Pathog. 2012, 8, e1002559.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  114. B. Lei, L. M. Smoot, H. M. Menning, J. M. Voyich, S. V. Kala, F. R. Deleo, S. D. Reid, J. M. Musser, Infection Immunity 2002, 70, 4494–4500.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  115. M. Fisher, Y.-S. Huang, X. Li, K. S. McIver, C. Toukoki, Z. Eichenbaum, Infection Immunity 2008, 76, 5006–5015.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  116. M. Fisher, Y. S. Huang, X. Li, K. S. McIver, C. Toukoki, Z. Eichenbaum, Infection Immunity 2008, 76, 5006–5015.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  117. M. Liu, B. Lei, Infection Immunity 2005, 73, 5086–5092.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  118. T. K. Nygaard, G. C. Blouin, M. Liu, M. Fukumura, J. S. Olson, M. Fabian, D. M. Dooley, B. Lei, J. Biol. Chem. 2006, 281, 20761–20771.

    CAS  Google Scholar 

  119. H. Zhu, M. Liu, B. Lei, BMC Microbiol. 2008, 8, 15.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  120. Y. Ran, H. Zhu, M. Liu, M. Fabian, J. S. Olson, R. Aranda, G. N. Phillips, D. M. Dooley, B. Lei, J. Biol. Chem. 2007, 282, 31380–31388.

    CAS  Google Scholar 

  121. M. Ouattara, E. Bentley Cunha, X. Li, Y.-S. Huang, D. Dixon, Z. Eichenbaum, Mol. Microbiol. 2010, 78, 739–756.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  122. F. Frolow, A. J. Kalb, J. Yariv, Nature Struct. Biol. 1994, 1, 453–460.

    CAS  Google Scholar 

  123. B. C. Chu, H. J. Vogel, Biol. Chem. 2011, 392, 39–52.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  124. R. Tam, M. H. Saier, Jr., Microbiol. Rev. 1993, 57, 320–346.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  125. F. A. Quiocho, P. S. Ledvina, Mol. Microbiol. 1996, 20, 17–25.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  126. N. Yao, S. Trakhanov, F. A. Quiocho, Biochemistry 1994, 33, 4769–4779.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  127. M. C. Lawrence, P. A. Pilling, V. C. Epa, A. M. Berry, A. D. Ogunniyi, J. C. Paton, Structure 1998, 6, 1553–1561.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  128. Y. H. Lee, R. K. Deka, M. V. Norgard, J. D. Radolf, C. A. Hasemann, Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 628–633.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  129. T. E. Clarke, S. Y. Ku, D. R. Dougan, H. J. Vogel, L. W. Tari, Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 287–291.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  130. J. C. Spurlino, G. Y. Lu, F. A. Quiocho, J. Biol. Chem. 1991, 266, 5202–5219.

    CAS  Google Scholar 

  131. A. J. Sharff, L. E. Rodseth, J. C. Spurlino, F. A. Quiocho, Biochemistry 1992, 31, 10657–10663.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  132. S. Trakhanov, N. K. Vyas, H. Luecke, D. M. Kristensen, J. Ma, F. A. Quiocho, Biochemistry 2005, 44, 6597–6608.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  133. Y. H. Lee, M. R. Dorwart, K. R. Hazlett, R. K. Deka, M. V. Norgard, J. D. Radolf, C. A. Hasemann, J. Bacteriol. 2002, 184, 2300–2304.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  134. N. K. Karpowich, H. H. Huang, P. C. Smith, J. F. Hunt, J. Biol. Chem. 2003, 278, 8429–8434.

    CAS  Google Scholar 

  135. W. W. Ho, H. Li, S. Eakanunkul, Y. Tong, A. Wilks, M. Guo, T. L. Poulos, J. Biol. Chem. 2007, 282, 35796–35802.

    CAS  Google Scholar 

  136. D. Mattle, A. Zeltina, J. S. Woo, B. A. Goetz, K. P. Locher, J. Mol. Biol. 2010, 404, 220–231.

    CAS  Google Scholar 

  137. S. Eakanunkul, G. S. Lukat-Rodgers, S. Sumithran, A. Ghosh, K. R. Rodgers, J. H. Dawson, A. Wilks, Biochemistry 2005, 44, 13179–13191.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  138. Y. Tong, M. Guo, J. Biol. Inorg. Chem. 2007, 12, 735–750.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  139. I. Fita, M. G. Rossmann, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1985, 82, 1604–1608.

    Google Scholar 

  140. A. C. K. Chan, B. Lelj-Garolla, F. I. Rosell, K. A. Pedersen, A. G. Mauk, M. E. P. Murphy, J. Mol. Biol. 2006, 362, 1108–1119.

    CAS  Google Scholar 

  141. G. Jepkorir, J. C. Rodríguez, H. Rui, W. Im, S. Lovell, K. P. Battaille, A. Y. Alontaga, E. T. Yukl, P. Moënne-Loccoz, M. Rivera, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 9857-9872.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  142. R. Shi, A. Proteau, J. Wagner, Q. Cui, E. O. Purisima, A. Matte, M. Cygler, Proteins 2009, 75, 598–609.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  143. Z. Ouyang, R. Isaacson, Infection Immunity 2006, 74, 6949–6956.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  144. J. C. Grigg, J. Cheung, D. E. Heinrichs, M. E. Murphy, J. Biol. Chem. 2010, 285, 34579–34588.

    CAS  Google Scholar 

  145. J. C. Grigg, J. D. Cooper, J. Cheung, D. E. Heinrichs, M. E. Murphy, J. Biol. Chem. 2010, 285, 11162–11171.

    CAS  Google Scholar 

  146. S. Konetschny-Rapp, G. Jung, J. Meiwes, H. Zahner, Eur. J. Biochem. 1990, 191, 65–74.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  147. H. Drechsel, S. Freund, G. Nicholson, H. Haag, O. Jung, H. Zahner, G. Jung, Biometals 1993, 6, 185–192.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  148. F. C. Beasley, E. D. Vines, J. C. Grigg, Q. Zheng, S. Liu, G. A. Lajoie, M. E. Murphy, D. E. Heinrichs, Mol. Microbiol. 2009, 72, 947–963.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  149. S. E. Dale, M. T. Sebulsky, D. E. Heinrichs, J. Bacteriol. 2004, 186, 8356–8362.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  150. F. Peuckert, M. Miethke, A. G. Albrecht, L. O. Essen, M. A. Marahiel, Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 2009, 48, 7924–7927.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  151. C. Kandt, Z. Xu, D. P. Tieleman, Biochemistry 2006, 45, 13284–13292.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  152. M. Liu, J. G. Su, R. Kong, T. G. Sun, J. J. Tan, W. Z. Chen, C. X. Wang, Biophys. Chem. 2008, 138, 42–49.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  153. M. Liu, T. Sun, J. Hu, W. Chen, C. Wang, Biophys. Chem. 2008, 135, 19–24.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  154. D. C. White, S. Granick, J. Bacteriol. 1963, 85, 842–850.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  155. H. Panek, M. R. O’Brian, Microbiology 2002, 148, 2273–2282.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  156. M. R. Loeb, J. Bacteriol. 1995, 177, 3613–3615.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  157. M. S. Hanson, E. J. Hansen, Mol. Microbiol. 1991, 5, 267–278.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  158. M. S. Hanson, C. Slaughter, E. J. Hansen, Infection Immunity 1992, 60, 2257–2266.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  159. D. J. Morton, L. L. Madore, A. Smith, T. M. Vanwagoner, T. W. Seale, P. W. Whitby, T. L. Stull, FEMS Microbiol. Lett. 2005, 253, 193–199.

    CAS  Google Scholar 

  160. D. J. Morton, T. W. Seale, L. O. Bakaletz, J. A. Jurcisek, A. Smith, T. M. VanWagoner, P. W. Whitby, T. L. Stull, Int. J. Med. Microbiol. 2009, 299, 479–488.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  161. B. Vergauwen, J. Elegheert, A. Dansercoer, B. Devreese, S. N. Savvides, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 13270–13275.

    Google Scholar 

  162. P. M. Jones, M. L. O’Mara, A. M. George, Trends Biochem. Sci. 2009, 34, 520–531.

    CAS  Google Scholar 

  163. K. P. Locher, E. Borths, FEBS Lett. 2004, 564, 264–268.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  164. C. F. Higgins, Annu. Rev. Cell Biol. 1992, 8, 67–113.

    Google Scholar 

  165. A. Wilks, K. A. Burkhard, Nat. Prod. Rep. 2007, 24, 511–522.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  166. K. Hollenstein, R. J. Dawson, K. P. Locher, Curr. Opin. Struct. Biol. 2007, 17, 412–418.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  167. R. J. Dawson, K. Hollenstein, K. P. Locher, Mol. Microbiol. 2007, 65, 250–257.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  168. C. F. Higgins, K. J. Linton, Nat. Struct. Mol. Biol. 2004, 11, 918–926.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  169. K. A. Burkhard, A. Wilks, Biochemistry 2008, 47, 7977–7979.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  170. K. P. Locher, A. T. Lee, D. C. Rees, Science 2002, 296, 1091–1098.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  171. R. N. Hvorup, B. A. Goetz, M. Niederer, K. Hollenstein, E. Perozo, K. P. Locher, Science 2007, 317, 1387–1390.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  172. N. Cadieux, C. Bradbeer, E. Reeger-Schneider, W. Koster, A. K. Mohanty, M. C. Wiener, R. J. Kadner, J. Bacteriol. 2002, 184, 706–717.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  173. H. W. Pinkett, A. T. Lee, P. Lum, K. P. Locher, D. C. Rees, Science 2007, 315, 373–377.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  174. O. Lewinson, A. T. Lee, K. P. Locher, D. C. Rees, Nat. Struct. Mol. Biol. 2010, 17, 332–338.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  175. L. L. Anzaldi, E. P. Skaar, Infection Immunity 2010, 78, 4977–4989.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  176. S. Severance, I. Hamza, Chem. Rev. 2009, 109, 4596–4616.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  177. M. Rivera, J. C. Rodriguez, The Dual Role of Heme as Cofactor and Substrate in the Biosynthesis of Carbon Monoxide, in Metal Ions in the Life Sciences, Vol. 6, Eds A. Sigel, H. Sigel, R. K. O. Sigel, RSC Publishing, Cambridge, UK, 2009, pp 241–293,.

    Google Scholar 

  178. M. Rivera, Y. Zeng, J. Inorg. Biochem. 2005, 99, 337–354.

    CAS  Google Scholar 

  179. N. Frankenberg-Dinkel, Antioxid. Redox Signa. 2004, 6, 825–834.

    CAS  Google Scholar 

  180. M. Ratliff-Griffin, A. Wilks, I. Stojiljkovic, Iron Transport in Bacteria: Molecular Genetics, Biochemistry, Microbial Pathogenesis and Ecology, in Bacterial Heme Oxygenases, Eds J. H. Crosa, A. R. Mey, S. M. Payne, ASM Press, Washington, D.C. 2004, pp. 86-94.

    Google Scholar 

  181. D. J. Schuller, W. Zhu, I. Stojiljkovic, A. Wilks, T. L. Poulos, Biochemistry 2001, 40, 11552–11558.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  182. S. Hirotsu, G. C. Chu, M. Unno, D.-S. lee, T. Yoshida, S.-Y. Park, Y. Shiro, M. Ikeda-Saito, J. Biol. Chem. 2004, 279, 11937–11947.

    Google Scholar 

  183. J. Friedman, L. Lad, H. Li, A. Wilks, T. L. Poulos, Biochemistry 2004, 43, 5239–5245.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  184. D. J. Schuller, A. Wilks, P. R. Ortiz de Montellano, T. L. Poulos, Nature Struct. Biol. 1999, 6, 860–867.

    CAS  Google Scholar 

  185. M. Sugishima, Y. Omata, Y. Kakuta, H. Sakamoto, M. Noguchi, K. Fukuyama, FEBS Lett. 2000, 471, 61–66.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  186. T. Yoshida, M. Noguchi, G. Kikuchi, J. Biol. Chem. 1980, 255, 4418–4420.

    CAS  Google Scholar 

  187. T. Yoshida, M. Noguchi, G. Kikuchi, J. Biochem. 1980, 88, 557–563.

    PubMed  CAS  Google Scholar 

  188. W. Lai, H. Chen, T. Matsui, K. Omori, M. Unno, M. Ikeda-Saito, S. Shaik, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 12960–12970.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  189. Y. Liu, P. R. Ortiz de Montellano, J. Biol. Chem. 2000, 275, 5297–5307.

    CAS  Google Scholar 

  190. A. Wang, Y. Zeng, H. Han, S. Weeratunga, B. N. Morgan, P. Moënne-Loccoz, E. Schönbrunn, M. Rivera, Biochemistry 2007, 46, 12198–12211.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  191. A. Wang, J. C. Rodríguez, H. Han, E. Schönbrunn, M. Rivera, Biochemistry 2008, 47, 8080–8093.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  192. M. Rivera, G. A. Caignan, A. V. Astashkin, A. M. Raitsimring, T. K. Shokhireva, F. A. Walker, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 6077–6089.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  193. M. K. Safo, F. A. Walker, A. M. Raitsimring, W. P. Walters, D. P. Dolata, P. G. Debrunner, W. R. Scheidt, J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 7760–7770.

    Article  CAS  Google Scholar 

  194. F. A. Walker, H. Nasri, I. Torowska-Tyrk, K. Mohanrao, C. T. Watson, N. V. Shkhirev, P. G. Debrunner, W. R. Scheidt, J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 12109–12118.

    Article  CAS  Google Scholar 

  195. G. Simonneaux, V. Schünemann, C. Morice, L. Carel, L. Toupet, H. Winkler, A. X. Trautwein, F. A. Walker, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 4366–4377.

    Article  CAS  Google Scholar 

  196. G. A. Caignan, R. Deshmukh, Y. Zeng, A. Wilks, R. A. Bunce, M. Rivera, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 11842–11852.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  197. P. K. Sharma, R. Kevorkiants, S. P. de Visser, D. Kumar, S. Shaik, Angew. Chem. Int. Ed. 2004, 43, 1129–1132.

    Article  CAS  Google Scholar 

  198. L. Koenigs Lightning, H. Huang, P. Moënne-Loccoz, T. M. Loehr, D. J. Schuller, T. L. Poulos, P. R. Ortiz de Montellano, J. Biol. Chem. 2001, 276, 10612–10619.

    Google Scholar 

  199. H. Fujii, X. Zhang, T. Tomita, M. Ikeda-Saito, T. Yoshida, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6475–6484.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  200. R. Davydov, J. D. Satterlee, H. Fujii, A. Sauer-Masarwa, D. H. Busch, B. M. Hoffman, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 16340–16346.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  201. R. Davydov, T. M. Makris, V. Kofman, D. E. Werst, S. G. Sligar, B. M. Hoffman, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 1403–1415.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  202. D. L. Harris, G. H. Loew, J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 8941–8948.

    Article  CAS  Google Scholar 

  203. J. Zheng, d. Wang, W. Thiel, S. Shaik, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 13204–13215.

    Google Scholar 

  204. Y. Li, R. T. Syvitski, K. Auclair, A. Wilks, P. R. Ortiz de Montellano, G. N. La Mar, J. Biol. Chem. 2002, 277, 33018–33031.

    CAS  Google Scholar 

  205. Y. Li, R. T. Syvitski, K. Auclair, P. R. Ortiz de Montellano, G. N. La Mar, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13392–13403.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  206. Y. Zeng, G. A. Caignan, R. A. Bunce, J. C. Rodriguez, A. Wilks, M. Rivera, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 9794–9807.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  207. S. J. Takayama, G. Ukpabi, M. E. Murphy, A. G. Mauk, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 13071–13076.

    Google Scholar 

  208. R. Lemberg, Rev. Pure Appl. Chem. 1956, 6, 1–23.

    Google Scholar 

  209. P. O’Carra, E. Colleran, FEBS Lett. 1969, 5, 295–298.

    Article  Google Scholar 

  210. S. B. Brown, A. A. Chabot, E. A. Enderby, A. C. T. North, Nature 1981, 289, 93–95.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  211. S. Sano, T. Sano, I. Morishima, Y. Shiro, Y. Maeda, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1986, 83, 531–535.

    Google Scholar 

  212. J. Crusats, A. Suzuki, T. Mizutani, H. Ogoshi, J. Org. Chem. 1998, 63, 602–607.

    CAS  Google Scholar 

  213. D. P. Hildebrand, H.-L. Tang, Y. Luo, C. L. Hunter, M. S. Hunter, G. D. Brayer, A. G. Mauk, J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 12909–12915.

    Article  CAS  Google Scholar 

  214. T. Murakami, I. Morishima, M. Toshitaka, S.-i. Ozaki, I. Hara, H.-J. Yang, Y. Watanabe, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 2007–2011.

    Google Scholar 

  215. J. C. Rodriguez, M. Rivera, Biochemistry 1998, 37, 13082–13090.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  216. L. Avila, H.-w. Huang, J. C. Rodríguez, P. Moënne-Loccoz, M. Rivera, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 7618–7619.

    Google Scholar 

  217. J. K. Rice, I. M. Fearnley, P. D. Barker, Biochemistry 1999, 16847–16856.

    Google Scholar 

  218. J. A. Sigman, X. Wang, Y. Lu, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6945–6946.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  219. L. Avila, H. Huang, C. O. Damaso, S. Lu, P. Moënne-Loccoz, M. Rivera, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 4103–4110.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  220. R. Tenhunen, H. S. Marver, R. Schmid, J. Biol. Chem. 1969, 244, 6388–6394.

    CAS  Google Scholar 

  221. M. Ratliff, W. Zhu, R. Deshmukh, A. Wilks, I. Stojiljkovic, J. Bacteriol. 2001, 183, 6394–6403.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  222. R. Wegele, R. Tasler, Y. Zeng, M. Rivera, N. Frankenberg-Dinkel, J. Biol. Chem. 2004, 279, 45791–45802.

    CAS  Google Scholar 

  223. M. L. Vasil, U. A. Ochsner, Mol. Microbiol. 1999, 34, 399–413.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  224. G. A. Caignan, R. Deshmukh, A. Wilks, Y. Zeng, H. Huang, P. Moënne-Loccoz, R. A. Bunce, M. A. Eastman, M. Rivera, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 14879–14892.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  225. M. Unno, T. Matsui, G. C. Chu, M. Couture, T. Yoshida, D. L. Rousseau, J. S. Olson, M. Ikeda-Saito, J. Biol. Chem. 2004, 279, 21055–21061.

    CAS  Google Scholar 

  226. Y. Zeng, R. Deshmukh, G. A. Caignan, R. A. Bunce, M. Rivera, A. Wilks, Biochemistry 2004, 43, 5222–5238.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  227. R. Deshmukh, Y. Zeng, L. M. Furci, H.-w. Huang, B. N. Morgan, S. Sander, A. Alontaga, R. A. Bunce, P. Moënne-Loccoz, M. Rivera, A. Wilks, Biochemistry 2005, 44, 13713–13723.

    Google Scholar 

  228. J. Wang, J. P. Evans, H. Ogura, G. N. La Mar, P. R. Ortiz de Montellano, Biochemistry 2006, 45, 61–73.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  229. E. P. Skaar, A. H. Gaspar, O. Schneewind, J. Biol. Chem. 2004, 279, 436–443.

    CAS  Google Scholar 

  230. E. P. Skaar, A. H. Gaspar, O. Schneewind, J. Bacteriol. 2006, 188, 1071–1080.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  231. S. Puri, M. R. O’Brian, J. Bacteriol. 2006, 188, 6476–6482.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  232. N. Chim, A. Iniguez, T. Q. Nguyen, C. W. Goulding, J. Mol. Biol. 2010, 395, 595–608.

    CAS  Google Scholar 

  233. R. Wu, E. P. Skaar, R. Zhang, G. Joachimiak, P. Gornicki, O. Schneewind, A. Joachimiak, J. Biol. Chem. 2005, 280, 2840–2846.

    CAS  Google Scholar 

  234. W. C. Lee, M. L. Reniere, E. P. Skaar, M. E. Murphy, J. Biol. Chem. 2008, 283, 30957–30963.

    CAS  Google Scholar 

  235. J. C. Grigg, G. Ukpabi, C. F. Gaudin, M. E. Murphy, J. Inorg. Biochem. 2010, 104, 341–348.

    CAS  Google Scholar 

  236. M. L. Reniere, G. N. Ukpabi, S. R. Harry, D. F. Stec, R. Krull, D. W. Wright, B. O. Bachmann, M. E. Murphy, E. P. Skaar, Mol. Microbiol. 2010, 75, 1529–1538.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  237. S. Letoffe, G. Heuck, P. Delepelaire, N. Lange, C. Wandersman, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2009, 106, 11719–11724.

    Google Scholar 

  238. T. T. Chau, M. Ishigaki, T. Kataoka, S. Taketani, Biosci. Biotechnol. Biochem. 2010, 74, 1415–1420.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  239. H. A. Dailey, V. M. Sellers, T. A. Dailey, J. Biol. Chem. 1994, 269, 390–395.

    CAS  Google Scholar 

  240. H. A. Dailey, A. N. Septer, L. Daugherty, D. Thames, S. Gerdes, E. V. Stabb, A. K. Dunn, T. A. Dailey, J. D. Phillips, MBio 2011, 2, e00248–00211.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  241. X. Liu, Q. Du, Z. Wang, D. Zhu, Y. Huang, N. Li, T. Wei, S. Xu, L. Gu, J. Biol. Chem. 2011, 286, 14922–14931.

    CAS  Google Scholar 

  242. C. Zubieta, R. Joseph, S. S. Krishna, D. McMullan, M. Kapoor, H. L. Axelrod, M. D. Miller, P. Abdubek, C. Acosta, T. Astakhova, D. Carlton, H. J. Chiu, T. Clayton, M. C. Deller, L. Duan, Y. Elias, M. A. Elsliger, J. Feuerhelm, S. K. Grzechnik, J. Hale, G. W. Han, L. Jaroszewski, K. K. Jin, H. E. Klock, M. W. Knuth, P. Kozbial, A. Kumar, D. Marciano, A. T. Morse, K. D. Murphy, E. Nigoghossian, L. Okach, S. Oommachen, R. Reyes, C. L. Rife, P. Schimmel, C. V. Trout, H. van den Bedem, D. Weekes, A. White, Q. Xu, K. O. Hodgson, J. Wooley, A. M. Deacon, A. Godzik, S. A. Lesley, I. A. Wilson, Proteins 2007, 69, 234–243.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  243. I. Stojiljkovic, K. Hantke, Mol. Microbiol. 1994, 13, 719–732.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  244. A. Wilks, Arch. Biochem. Biophys. 2001, 387, 137–142.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  245. M. D. Suits, G. P. Pal, K. Nakatsu, A. Matte, M. Cygler, Z. Jia, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 16955–16960.

    Google Scholar 

  246. M. D. Suits, N. Jaffer, Z. Jia, J. Biol. Chem. 2006, 281, 36776–36782.

    CAS  Google Scholar 

  247. I. B. Lansky, G. S. Lukat-Rodgers, D. Block, K. R. Rodgers, M. Ratliff, A. Wilks, J. Biol. Chem. 2006, 281, 13652–13662.

    CAS  Google Scholar 

  248. M. N. Bhakta, A. Wilks, Biochemistry 2006, 45, 11642–11649.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  249. M. J. O’Neill, M. N. Bhakta, K. G. Fleming, A. Wilks, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2012, 109, 5639–5644.

    Google Scholar 

  250. S. Schneider, K. H. Sharp, P. D. Barker, M. Paoli, J. Biol. Chem. 2006, 281, 32606–32610.

    CAS  Google Scholar 

Download references

Acknowledgments

The authors are indebted to Mr. Ritesh Kumar for his assistance in the preparation of figures. The authors’ work reported in this review was carried out with support from grants from the National Institutes of Health (GM 50503) and the National Science Foundation (MCB-0818488).

Author information

Authors and Affiliations

  1. Department of Chemistry, University of Kansas, Multidisciplinary Research Building, 2030 Becker Dr., Lawrence, KS, 66047, USA

    David R. Benson & Mario Rivera

Authors
  1. David R. Benson
    View author publications

    You can also search for this author in PubMed Google Scholar

  2. Mario Rivera
    View author publications

    You can also search for this author in PubMed Google Scholar

Corresponding author

Correspondence to Mario Rivera .

Editor information

Editors and Affiliations

  1. Centro Risonanze Magnetiche, University of Florence, Via Luigi Sacconi 6, Sesto Fiorentino, 50019, Firenze, Italy

    Lucia Banci

Rights and permissions

Reprints and permissions

Copyright information

© 2013 Springer Science+Business Media Dordrecht

About this chapter

Cite this chapter

Benson, D.R., Rivera, M. (2013). Heme Uptake and Metabolism in Bacteria. In: Banci, L. (eds) Metallomics and the Cell. Metal Ions in Life Sciences, vol 12. Springer, Dordrecht. https://doi.org/10.1007/978-94-007-5561-1_9

Download citation

Publish with us

Policies and ethics

Search

Navigation