Skip to main content

Nickel Metallomics: General Themes Guiding Nickel Homeostasis

  • Chapter
  • First Online:
Metallomics and the Cell

Part of the book series: Metal Ions in Life Sciences ((MILS,volume 12))

Abstract

The nickel metallome describes the distribution and speciation of nickel within the cells of organisms that utilize this element. This distribution is a consequence of nickel homeostasis, which includes import, storage, and export of nickel, incorporation into metalloenzymes, and the modulation of these and associated cellular systems through nickel-regulated transcription. In this chapter, we review the current knowledge of the most common nickel proteins in prokaryotic organisms with a focus on their coordination environments. Several underlying themes emerge upon review of these nickel systems, which illustrate the common principles applied by nature to shape the nickel metallome of the cell.

Please cite as: Met. Ions Life Sci. 12 (2013) 375–416

This is a preview of subscription content, log in via an institution to check access.

Access this chapter

Chapter
USD 29.95
Price excludes VAT (USA)
  • Available as PDF
  • Read on any device
  • Instant download
  • Own it forever
eBook
USD 169.00
Price excludes VAT (USA)
  • Available as EPUB and PDF
  • Read on any device
  • Instant download
  • Own it forever
Softcover Book
USD 219.00
Price excludes VAT (USA)
  • Compact, lightweight edition
  • Dispatched in 3 to 5 business days
  • Free shipping worldwide - see info
Hardcover Book
USD 219.99
Price excludes VAT (USA)
  • Durable hardcover edition
  • Dispatched in 3 to 5 business days
  • Free shipping worldwide - see info

Tax calculation will be finalised at checkout

Purchases are for personal use only

Institutional subscriptions

Abbreviations

ABC:

ATP-binding cassette

ADP:

adenosine 5’-diphosphate

ARD:

acireductone dioxygenase

ATP:

adenosine 5’-triphosphate

BTC:

butane-1,2,4-tricarboxylate

CDF:

cation diffusion facilitator

CODH:

carbon monoxide dehydrogenase

DBD:

DNA-binding domain

DFT:

density functional theory

Fur:

ferric uptake regulator

Glx:

glyoxalase

GTP:

guanosine 5’-triphosphate

ITC:

isothermal titration calorimetry

LS:

large subunit

MBD:

metal-binding domain

MFS:

major facilitator protein superfamily

NiCoT:

nickel/cobalt transporter

NikR:

nickel-responsive transcription factor

PBP:

periplasmic-binding protein

PDB:

Protein Data Bank

Pi :

inorganic phosphate

PPIase:

peptidyl-prolyl isomerase

RND:

resistance-nodulation-cell division

SOD:

superoxide dismutase

SS:

small subunit

TBDT:

TonB-dependent transporter

XAS:

X-ray absorption spectroscopy

TMD:

transmembrane-domain

References

  1. J. Szpunar, Anal. Bioanal. Chem. 2004, 378, 54–56.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  2. J. Szpunar, The Analyst 2005, 130, 442–465.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  3. R. J. Maier, S. L. Benoit, S. Seshadri, Biometals 2007, 20, 655–664.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  4. S. W. Ragsdale, J. Biol. Chem. 2009, 284, 18571–18575.

    CAS  Google Scholar 

  5. R. Hausinger, D. Zamble, in Molecular Microbiology of Heavy Metals, Eds D. Nies, S. Silver, Springer, Berlin, Heidelberg, 2007, Vol. 6, pp. 287–320.

    Google Scholar 

  6. H. Kaluarachchi, K. C. C. Chung, D. B. Zamble, Nat. Prod. Rep. 2010, 27, 681–694.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  7. Y. Li, D. B. Zamble, Chem. Rev. 2009, 109, 4617–4643.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  8. H. Küpper, P. M. H. Kroneck, in Nickel and Its Surprising Impact in Nature, Vol. 2 of Metal Ions in Life Sciences, Eds A. Sigel, H. Sigel, R. K. O. Sigel, John Wiley & Sons Ltd., Chichester, UK, 2007, pp. 31–62.

    Google Scholar 

  9. J. Fontecilla-Camps, Struct. Bonding 1998, 91, 1–30.

    Article  CAS  Google Scholar 

  10. F. A. Cotton, G. Wilkinson, Advanced Inorganic Chemistry, John Wiley & Sons, New York, NY, 1988.

    Google Scholar 

  11. L. Rulísek, J. Vondrásek, J. Inorg. Biochem. 1998, 71, 115–127.

    Google Scholar 

  12. J. J. R. Frausto da Silva, R. J. P. Williams, The Biological Chemistry of the Elements, Oxford University Press, Oxford, 2001.

    Google Scholar 

  13. H. Irving, R. J. P. Williams, Nature 1948, 162, 746–747.

    Article  CAS  Google Scholar 

  14. K. O. Konhauser, E. Pecoits, S. V. Lalonde, D. Papineau, E. G. Nisbet, M. E. Barley, N. T. Arndt, K. Zahnle, B. S. Kamber, Nature 2009, 458, 750–753.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  15. M. A. Saito, Nature 2009, 458, 714–715.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  16. L. Macomber, R. P. Hausinger, Metallomics 2011, 3, 1153–1162.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  17. L. Macomber, S. P. Elsey, R. P. Hausinger, Mol. Microbiol. 2011, 82, 1291–1300.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  18. H. Chen, N. C. Giri, R. Zhang, K. Yamane, Y. Zhang, M. Maroney, M. Costa, J. Biol. Chem. 2010, 285, 7374–7383.

    CAS  Google Scholar 

  19. L. Li, A. F. Tutone, R. S. M. Drummond, R. C. Gardner, S. Luan, The Plant Cell 2001, 13, 2761–2775.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  20. V. N. Tripathi, S. Srivastav, J. Biosci. 2006, 31, 61–66.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  21. D. Niegowski, S. Eshaghi, Cell. Mol. Life Sci. 2007, 64, 2564–2574.

    Google Scholar 

  22. M. B. C. Moncrief, M. E. Maguire, J. Biol. Inorg. Chem. 1999, 4, 523–527.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  23. R. L. Smith, M. E. Maguire, Mol. Microbiol. 1998, 28, 217–226.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  24. T. M. Nieminen, L. Ukonmaanaho, N. Rausch, W. Shotyk, in Nickel and Its Surprising Impact in Nature, Vol. 2 of Metal Ions in Life Sciences, Eds A. Sigel, H. Sigel, R. K. O. Sigel, John Wiley & Sons Ltd., Chichester, UK, 2007, pp. 1–30.

    Google Scholar 

  25. F. W. Sunderman, Scand. J. Work Environ. Health 1993, 19 (Suppl. 1), 34–38.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  26. D. A. Rodionov, P. Hebbeln, M. S. Gelfand, T. Eitinger, J. Bacteriol. 2006, 188, 317–327.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  27. Y. Zhang, V. N. Gladyshev, Chem. Rev. 2009, 109, 4828–4861.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  28. C. Navarro, L. F. Wu, M. A. Mandrand-Berthelot, Mol. Microbiol. 1993, 9, 1181–1191.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  29. L. F. Wu, M. A. Mandrand-Berthelot, Biochimie 1986, 68, 167–179.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  30. L. F. Wu, M. A. Mandrand-Berthelot, R. Waugh, C. J. Edmonds, S. E. Holt, D. H. Boxer, Mol. Microbiol. 1989, 3, 1709–1718.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  31. L. F. Wu, C. Navarro, M. A. Mandrand-Berthelot, Gene 1991, 107, 37–42.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  32. J. L. Rowe, G. L. Starnes, P. T. Chivers, J. Bacteriol. 2005, 187, 6317–6323.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  33. K. De Pina, C. Navarro, L. McWalter, D. H. Boxer, N. C. Price, S. M. Kelly, M. A. Mandrand-Berthelot, L. F. Wu, Eur. J. Biochem. 1995, 227, 857–865.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  34. J. Heddle, D. J. Scott, S. Unzai, S. Y. Park, J. R. H. Tame, J. Biol. Chem. 2003, 278, 50322–50329.

    CAS  Google Scholar 

  35. M. V. Cherrier, C. Cavazza, C. Bochot, D. Lemaire, J. C. Fontecilla-Camps, Biochemistry 2008, 47, 9937–9943.

    Google Scholar 

  36. M. V. Cherrier, L. Martin, C. Cavazza, L. Jacquamet, D. Lemaire, J. Gaillard, J. C. Fontecilla-Camps, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 10075–10082.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  37. C. Cavazza, L. Martin, E. Laffly, H. Lebrette, M. V. Cherrier, L. Zeppieri, P. Richaud, M. Carrière, J. C. Fontecilla-Camps, FEBS Lett. 2011, 585, 711–715.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  38. R. C. Hider, X. Kong, Nat. Prod. Rep. 2010, 27, 637–657.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  39. R. Tam, J. M. H. Saier, Microbiol. Rev. 1993, 57, 320–346.

    Google Scholar 

  40. Y. Zhang, D. A. Rodionov, M. S. Gelfand, V. N. Gladyshev, BMC Genomics 2009, 10, 78–104.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  41. J. F. Fulkerson, R. M. Garner, H. L. T. Mobley, J. Biol. Chem. 1998, 273, 235–241.

    CAS  Google Scholar 

  42. T. Eitinger, J. Suhr, L. Moore, J. A. C. Smith, Biometals 2005, 18, 399–405.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  43. G. Eberz, T. Eitinger, B. Friedrich, J. Bacteriol. 1989, 171, 1340–1345.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  44. T. Eitinger, B. Friedrich, J. Biol. Chem. 1991, 266, 3222–3227.

    CAS  Google Scholar 

  45. P. Hebbeln, T. Eitinger, FEMS Microbiol. Lett. 2004, 230, 129–135.

    CAS  Google Scholar 

  46. O. Degen, M. Kobayashi, S. Shimizu, T. Eitinger, Arch. Microbiol. 1999, 171, 139–145.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  47. T. Eitinger, L. Wolfram, O. Degen, C. Anthon, J. Biol. Chem. 1997, 272, 17139–17144.

    CAS  Google Scholar 

  48. H. L. T. Mobley, R. M. Garner, P. Bauerfeind, Mol. Microbiol. 1995, 16, 97–109.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  49. M. Maeda, M. Hidaka, A. Nakamura, H. Masaki, T. Uozumi, J. Bacteriol. 1994, 176, 432–442.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  50. F. Sebbane, M. A. Mandrand-Berthelot, M. Simonet, J. Bacteriol. 2002, 184, 5706–5713.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  51. B. Brito, R. I. Prieto, E. Cabrera, M. A. Mandrand-Berthelot, J. Imperial, T. Ruiz-Argueso, J. M. Palacios, J. Bacteriol. 2010, 192, 925–935.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  52. O. Degen, T. Eitinger, J. Bacteriol. 2002, 184, 3569–3577.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  53. Z. Ma, F. E. Jacobsen, D. P. Giedroc, Chem. Rev. 2009, 109, 4644–4681.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  54. N. Noinaj, M. Guillier, Barnard, Travis J., S. K. Buchanan, Annu. Rev. Microbiol. 2010, 64, 43–60.

    Google Scholar 

  55. M. C. Wiener, Curr. Opin. Struct. Biol. 2005, 15, 394–400.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  56. J. Stoof, E. J. Kuipers, G. Klaver, A. H. M. van Vliet, Infect. Immun. 2010, 78, 4261–4267.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  57. J. Stoof, E. Kuipers, A. van Vliet, Biometals 2010, 23, 145–159.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  58. G. S. Davis, E. L. Flannery, H. L. T. Mobley, Infect. Immun. 2006, 74, 6811–6820.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  59. F. D. Ernst, J. Stoof, W. M. Horrevoets, E. J. Kuipers, J. G. Kusters, A. H. M. van Vliet, Infect. Immun. 2006, 74, 6821–6828.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  60. K. Schauer, B. Gouget, M. Carrière, A. Labigne, H. De Reuse, Mol. Microbiol. 2007, 63, 1054–1068.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  61. D. H. Nies, FEMS Microbiol. Rev. 2003, 27, 313–339.

    CAS  Google Scholar 

  62. J. S. Cavet, W. Meng, M. A. Pennella, R. J. Appelhoff, D. P. Giedroc, N. J. Robinson, J. Biol. Chem. 2002, 277, 38441–38448.

    CAS  Google Scholar 

  63. A. Rodrigue, G. Effantin, M. A. Mandrand-Berthelot, J. Bacteriol. 2005, 187, 2912–2916.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  64. D. Koch, D. Nies, G. Grass, Biometals 2007, 20, 759–771.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  65. C. Bleriot, G. Effantin, F. Lagarde, M. A. Mandrand-Berthelot, A. Rodrigue, J. Bacteriol. 2011, 193, 3785–3793.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  66. G. Grass, B. Fan, B. P. Rosen, K. Lemke, H. G. Schlegel, C. Rensing, J. Bacteriol. 2001, 183, 2803–2807.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  67. M. Garcia-Dominguez, L. Lopez-Maury, F. J. Florencio, J. C. Reyes, J. Bacteriol. 2000, 182, 1507–1514.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  68. J. E. Park, H. G. Schlegel, H. G. Rhie, H. S. Lee, Int. Microbiol. 2004, 7, 27–34.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  69. J. S. Park, S. J. Lee, H. G. Rhie, H. S. Lee, J. Microbiol. Biotechnol. 2008, 18, 1040–1043.

    CAS  Google Scholar 

  70. T. Zhu, J. Tian, S. Zhang, N. Wu, Y. Fan, PLoS One 2011, 6, e17367.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  71. F. N. Stahler, S. Odenbreit, R. Haas, J. Wilrich, A. H. M. V. Vliet, J. G. Kusters, M. Kist, S. Bereswill, Infect. Immun. 2006, 74, 3845–3852.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  72. T. Schmidt, H. G. Schlegel, J. Bacteriol. 1994, 176, 7045–7054.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  73. Q. Dong, M. Mergeay, Mol. Microbiol. 1994, 14, 185–187.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  74. H. Liesegang, K. Lemke, R. A. Siddiqui, H. G. Schlegel, J. Bacteriol. 1993, 175, 767–778.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  75. C. Chaintreuil, F. Rigault, L. Moulin, T. Jaffre, J. Fardoux, E. Giraud, B. Dreyfus, X. Bailly, Appl. Environ. Microbiol. 2007, 73, 8018–8022.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  76. R. J. Maier, Biochem. Soc. Trans. 2005, 33, 83–85.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  77. J. W. Olson, R. J. Maier, Science 2002, 298, 1788–1790.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  78. P. M. Vignais, B. Billoud, J. Meyer, FEMS Microbiol. Rev. 2001, 25, 455–501.

    CAS  Google Scholar 

  79. P. M. Vignais, B. Billoud, Chem. Rev. 2007, 107, 4206–4272.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  80. A. Volbeda, M. H. Charon, C. Piras, E. C. Hatchikian, M. Frey, J. C. Fontecilla-Camps, Nature 1995, 373, 580–587.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  81. A. Böck, P. W. King, M. Blokesch, M. C. Posewitz, in Adv. Microb. Physiol., Ed K. P. Robert, Academic Press, 2006, 51, pp. 1–72.

    Google Scholar 

  82. S. Shima, O. Pilak, S. Vogt, M. Schick, M. S. Stagni, W. Meyer-Klaucke, E. Warkentin, R. K. Thauer, U. Ermler, Science 2008, 321, 572–575.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  83. A. Volbeda, J. C. Fontecilla-Camps, Coord. Chem. Rev. 2005, 249, 1609–1619.

    Article  CAS  Google Scholar 

  84. A. Jacobi, R. Rossmann, A. Böck, Arch. Microbiol. 1992, 158, 444–451.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  85. M. R. Leach, D. B. Zamble, Curr. Opin. Chem. Biol. 2007, 11, 159–165.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  86. J. C. Fontecilla-Camps, A. Volbeda, C. Cavazza, Y. Nicolet, Chem. Rev. 2007, 107, 4273–4303.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  87. L. Forzi, R. Sawers, Biometals 2007, 20, 565–578.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  88. M. Blokesch, A. Böck, J. Mol. Biol. 2002, 324, 287–296.

    CAS  Google Scholar 

  89. N. Drapal, A. Böck, Biochemistry 1998, 37, 2941–2948.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  90. E. Theodoratou, R. Huber, A. Böck, Biochem. Soc. Trans. 2005, 33, 108–111.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  91. K. C. Chan Chung, D. B. Zamble, J. Biol. Chem. 2011, 286, 43081–43090.

    CAS  Google Scholar 

  92. K. C. Chan Chung, D. B. Zamble, FEBS Lett. 2011, 585, 291–294.

    Article  CAS  Google Scholar 

  93. A. Atanassova, D. B. Zamble, J. Bacteriol. 2005, 187, 4689–4697.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  94. N. Mehta, J. W. Olson, R. J. Maier, J. Bacteriol. 2003, 185, 726–734.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  95. S. Watanabe, T. Arai, R. Matsumi, H. Atomi, T. Imanaka, K. Miki, J. Mol. Biol. 2009, 394, 448–459.

    CAS  Google Scholar 

  96. W. Xia, H. Li, K. H. Sze, H. Sun, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 10031–10040.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  97. M. Hube, M. Blokesch, A. Böck, J. Bacteriol. 2002, 184, 3879–3885.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  98. M. Blokesch, M. Rohrmoser, S. Rode, A. Böck, J. Bacteriol. 2004, 186, 2603–2611.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  99. D. C. Kennedy, R. W. Herbst, J. S. Iwig, P. T. Chivers, M. J. Maroney, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 16–17.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  100. R. W. Herbst, I. Perovic, V. Martin-Diaconescu, K. O’Brien, P. T. Chivers, S. S. Pochapsky, T. C. Pochapsky, M. J. Maroney, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 10338–10351.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  101. C. Fu, R. J. Maier, Biochim. Biophys. Acta 1994, 1184, 135–138.

    Article  CAS  Google Scholar 

  102. W. Maret, Y. Li, Chem. Rev. 2009, 109, 4682–4707.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  103. T. Maier, A. Jacobi, M. Sauter, A. Böck, J. Bacteriol. 1993, 175, 630–635.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  104. T. Maier, F. Lottspeich, A. Böck, Eur. J. Biochem. 1995, 230, 133–138.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  105. J. W. Olson, N. S. Mehta, R. J. Maier, Mol. Microbiol. 2001, 39, 176–182.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  106. L. Rey, J. Imperial, J. M. Palacios, T. Ruiz-Argueso, J. Bacteriol. 1994, 176, 6066–6073.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  107. R. Waugh, D. H. Boxer, Biochimie 1986, 68, 157–166.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  108. R. Gasper, A. Scrima, A. Wittinghofer, J. Biol. Chem. 2006, 281, 27492–27502.

    CAS  Google Scholar 

  109. A. V. Dias, C. M. Mulvihill, M. R. Leach, I. J. Pickering, G. N. George, D. B. Zamble, Biochemistry 2008, 47, 11981–11991.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  110. M. R. Leach, S. Sandal, H. Sun, D. B. Zamble, Biochemistry 2005, 44, 12229–12238.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  111. A. M. Sydor, J. Liu, D. B. Zamble, J. Bacteriol. 2011, 193, 1359–1368.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  112. F. Cai, T. Ngu, H. Kaluarachchi, D. Zamble, J. Biol. Inorg. Chem. 2011, 16, 857–868.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  113. C. Fu, J. W. Olson, R. J. Maier, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1995, 92, 2333–2337.

    Google Scholar 

  114. J. W. Olson, R. J. Maier, J. Bacteriol. 2000, 182, 1702–1705.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  115. J. W. Olson, C. Fu, R. J. Maier, Mol. Microbiol. 1997, 24, 119–128.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  116. K. C. Chan Chung, L. Cao, A. V. Dias, I. J. Pickering, G. N. George, D. B. Zamble, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 14056–14057.

    Article  CAS  Google Scholar 

  117. J. W. Zhang, G. Butland, J. F. Greenblatt, A. Emili, D. B. Zamble, J. Biol. Chem. 2005, 280, 4360–4366.

    CAS  Google Scholar 

  118. K. Stingl, K. Schauer, C. Ecobichon, A. Labigne, P. Lenormand, J. C. Rousselle, A. Namane, H. de Reuse, Mol. Cell. Proteomics 2008, 7, 2429–2441.

    Google Scholar 

  119. T. Cheng, H. Li, W. Xia, H. Sun, J. Biol. Inorg. Chem. 2011, 17, 331–343.

    Google Scholar 

  120. C. Löw, P. Neumann, H. Tidow, U. Weininger, C. Haupt, B. Friedrich-Epler, C. Scholz, M. T. Stubbs, J. Balbach, J. Mol. Biol. 2010, 398, 375–390.

    Google Scholar 

  121. L. Martino, Y. He, K. L. D. Hands-Taylor, E. R. Valentine, G. Kelly, C. Giancola, M. R. Conte, FEBS J. 2009, 276, 4529–4544.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  122. C. Wülfing, J. Lombardero, A. Plückthun, J. Biol. Chem. 1994, 269, 2895–2901.

    Google Scholar 

  123. W. D. Roof, S. M. Horne, K. D. Young, R. Young, J. Biol. Chem. 1994, 269, 2902–2910.

    CAS  Google Scholar 

  124. S. Hottenrott, T. Schumann, A. Plückthun, G. Fischer, J. U. Rahfeld, J. Biol. Chem. 1997, 272, 15697–15701.

    CAS  Google Scholar 

  125. M. R. Leach, J. W. Zhang, D. B. Zamble, J. Biol. Chem. 2007, 282, 16177–16186.

    CAS  Google Scholar 

  126. J. W. Zhang, M. R. Leach, D. B. Zamble, J. Bacteriol. 2007, 189, 7942–7944.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  127. H. Kaluarachchi, J. W. Zhang, D. B. Zamble, Biochemistry 2011, 50, 10761–10763.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  128. H. Kaluarachchi, J. F. Siebel, S. Kaluarachchi-Duffy, S. Krecisz, D. E. K. Sutherland, M. J. Stillman, D. B. Zamble, Biochemistry 2011, 50, 10666–10677.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  129. H. Kaluarachchi, D. E. K. Sutherland, A. Young, I. J. Pickering, M. J. Stillman, D. B. Zamble, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 18489–18500.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  130. B. Zambelli, F. Musiani, S. Benini, S. Ciurli, Acc. Chem. Res. 2011, 44, 520–530.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  131. K. A. Eaton, C. L. Brooks, D. R. Morgan, S. Krakowka, Infect. Immun. 1991, 59, 2470–2475.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  132. E. L. Carter, N. Flugga, J. L. Boer, S. B. Mulrooney, R. P. Hausinger, Metallomics 2009, 1, 207–221.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  133. E. Jabri, M. Carr, R. Hausinger, P. Karplus, Science 1995, 268, 998–1004.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  134. E. Jabri, P. A. Karplus, Biochemistry 1996, 35, 10616–10626.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  135. E. L. Carter, D. E. Tronrud, S. R. Taber, P. A. Karplus, R. P. Hausinger, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 13095–13099.

    Google Scholar 

  136. S. Suerbaum, J. M. Thiberge, I. Kansau, R. L. Ferrero, A. Labigne, Mol. Microbiol. 1994, 14, 959–974.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  137. I. Kansau, F. Guillain, J. M. Thiberge, A. Labigne, Mol. Microbiol. 1996, 22, 1013–1023.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  138. I. Park, R. Hausinger, Science 1995, 267, 1156–1158.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  139. I. S. Park, R. P. Hausinger, J. Bacteriol. 1995, 177, 1947–1951.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  140. A. Soriano, G. J. Colpas, R. P. Hausinger, Biochemistry 2000, 39, 12435–12440.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  141. J. U. Park, J. Y. Song, Y. C. Kwon, M. J. Chung, J. S. Jun, J. W. Park, S. G. Park, H. R. Hwang, S. H. Choi, S. C. Baik, H. L. Kang, H. S. Youn, W. K. Lee, M. J. Cho, K. H. Rhee, Mol. Cells 2005, 20, 371–377.

    Google Scholar 

  142. A. Soriano, R. P. Hausinger, Proc. Natl. Acad. Sci. 1999, 96, 11140–11144.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  143. M. B. Moncrief, R. P. Hausinger, J. Bacteriol. 1997, 179, 4081–4086.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  144. I. Park, M. B. Carr, R. P. Hausinger, Proc. Natl. Acad. Sci. 1994, 91, 3233–3237.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  145. I. S. Park, R. P. Hausinger, Biochemistry 1996, 35, 5345–5352.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  146. Z. Chang, J. Kuchar, R. P. Hausinger, J. Biol. Chem. 2004, 279, 15305–15313.

    CAS  Google Scholar 

  147. B. Zambelli, M. Stola, F. Musiani, K. De Vriendt, B. Samyn, B. Devreese, J. Van Beeumen, P. Turano, A. Dikiy, D. A. Bryant, S. Ciurli, J. Biol. Chem. 2005, 280, 4684–4695.

    CAS  Google Scholar 

  148. B. Zambelli, P. Turano, F. Musiani, P. Neyroz, S. Ciurli, Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2009, 74, 222–239.

    Google Scholar 

  149. B. Zambelli, F. Musiani, M. Savini, P. Tucker, S. Ciurli, Biochemistry 2007, 46, 3171–3182.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  150. M. Bellucci, B. Zambelli, F. Musiani, P. Turano, S. Ciurli, Biochem. J. 2009, 422, 91–100.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  151. T. G. Brayman, R. P. Hausinger, J. Bacteriol. 1996, 178, 5410–5416.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  152. S. L. Benoit, N. Mehta, M. V. Weinberg, C. Maier, R. J. Maier, Microbiology 2007, 153, 1474–1482.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  153. S. L. Benoit, A. L. Zbell, R. J. Maier, Microbiology 2007, 153, 3748–3756.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  154. H. Remaut, N. Safarov, S. Ciurli, J. Van Beeumen, J. Biol. Chem. 2001, 276, 49365–49370.

    CAS  Google Scholar 

  155. K. Banaszak, V. Martin-Diaconescu, B. Z. Matteo Bellucci, W. Rypniewski, M. J. Maroney, S. Ciurli, Biochem. J. 2012, 441, 1017–1026.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  156. R. Shi, C. Munger, A. Asinas, S. L. Benoit, E. Miller, A. Matte, R. J. Maier, M. Cygler, Biochemistry 2010, 49, 7080–7088.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  157. H. K. Song, S. B. Mulrooney, R. Huber, R. P. Hausinger, J. Biol. Chem. 2001, 276, 49359–49364.

    CAS  Google Scholar 

  158. S. Benoit, R. J. Maier, J. Bacteriol. 2003, 185, 4787–4795.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  159. M. Stola, F. Musiani, S. Mangani, P. Turano, N. Safarov, B. Zambelli, S. Ciurli, Biochemistry 2006, 45, 6495–6509.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  160. G. J. Colpas, T. G. Brayman, J. McCracken, M. A. Pressler, G. T. Babcock, L. J. Ming, C. M. Colangelo, R. A. Scott, R. P. Hausinger, J. Biol. Inorg. Chem. 1998, 3, 150–160.

    Article  CAS  Google Scholar 

  161. M. H. Lee, H. S. Pankratz, S. Wang, R. A. Scott, M. G. Finnegan, M. K. Johnson, J. A. Ippolito, D. W. Christianson, R. P. Hausinger, Protein Sci. 1993, 2, 1042–1052.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  162. N. E. Grossoehme, S. B. Mulrooney, R. P. Hausinger, D. E. Wilcox, Biochemistry 2007, 46, 10506–10516.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  163. H. S. Won, Y. H. Lee, J. H. Kim, I. S. Shin, M. H. Lee, B. J. Lee, J. Biol. Chem. 2004, 279, 17466–17472.

    CAS  Google Scholar 

  164. N. Mehta, S. Benoit, R. J. Maier, Microb. Pathog. 2003, 35, 229–234.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  165. E. L. Benanti, P. T. Chivers, J. Bacteriol. 2009, 191, 2405–2408.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  166. S. W. Ragsdale, J. Inorg. Biochem. 2007, 101, 1657–1666.

    CAS  Google Scholar 

  167. C. L. Drennan, J. Heo, M. D. Sintchak, E. Schreiter, P. W. Ludden, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2001, 98, 11973–11978.

    Google Scholar 

  168. R. L. Kerby, P. W. Ludden, G. P. Roberts, J. Bacteriol. 1997, 179, 2259–2266.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  169. R. K. Watt, P. W. Ludden, J. Biol. Chem. 1998, 273, 10019–10025.

    CAS  Google Scholar 

  170. W. B. Jeon, J. Cheng, P. W. Ludden, J. Biol. Chem. 2001, 276, 38602–38609.

    CAS  Google Scholar 

  171. J. H. Jeoung, T. Giese, M. Grünwald, H. Dobbek, Biochemistry 2009, 48, 11505–11513.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  172. J. H. Jeoung, T. Giese, M. Grünwald, H. Dobbek, J. Mol. Biol. 2009, 396, 1165–1179.

    Google Scholar 

  173. P. A. Lindahl, Biochemistry 2002, 41, 2097–2105.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  174. S. W. Ragsdale, E. Pierce, Biochim. Biophys. Acta 2008, 1784, 1873–1898.

    Article  CAS  Google Scholar 

  175. T. I. Doukov, T. M. Iverson, J. Seravalli, S. W. Ragsdale, C. L. Drennan, Science 2002, 298, 567–572.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  176. C. Darnault, A. Volbeda, E. J. Kim, P. Legrand, X. Vernede, P. A. Lindahl, J. C. Fontecilla-Camps, Nat. Struct. Mol. Biol. 2003, 10, 271–279.

    Article  CAS  Google Scholar 

  177. H. K. Loke, P. A. Lindahl, J. Inorg. Biochem. 2003, 93, 33–40.

    CAS  Google Scholar 

  178. D. J. Evans, Coord. Chem. Rev. 2005, 249, 1582–1595.

    Article  CAS  Google Scholar 

  179. J. J. P. Perry, D. S. Shin, E. D. Getzoff, J. A. Tainer, Biochim. Biophys. Acta 2010, 1804, 245–262.

    Article  CAS  Google Scholar 

  180. H. D. Youn, E. J. Kim, J. H. Roe, Y. C. Hah, S. O. Kang, Biochem. J. 1996, 318, 889–896.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  181. H. D. Youn, H. Youn, J. W. Lee, Y. I. Yim, J. K. Lee, Y. C. Hah, S. O. Kang, Arch. Biochem. Biophys. 1996, 334, 341–348.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  182. C. L. Dupont, K. Neupane, J. Shearer, B. Palenik, Environ. Microbiol. 2008, 10, 1831–1843.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  183. V. Leclere, P. Boiron, R. Blondeau, Curr. Microbiol. 1999, 39, 365–368.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  184. E. J. Kim, H. J. Chung, B. Suh, Y. C. Hah, J. H. Roe, Mol. Microbiol. 1998, 27, 187–195.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  185. J. Wuerges, J. W. Lee, Y. I. Yim, H. S. Yim, S. O. Kang, K. D. Carugo, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 8569–8574.

    Google Scholar 

  186. D. P. Barondeau, C. J. Kassmann, C. K. Bruns, J. A. Tainer, E. D. Getzoff, Biochemistry 2004, 43, 8038–8047.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  187. P. A. Bryngelson, S. E. Arobo, J. L. Pinkham, D. E. Cabelli, M. J. Maroney, J. Am. Chem. Soc. 2003, 126, 460–461.

    Article  CAS  Google Scholar 

  188. J. Hanss, H.-J. Krüger, Angew. Chem. 1998, 37, 360–363.

    Article  CAS  Google Scholar 

  189. R. W. Herbst, A. Guce, P. A. Bryngelson, K. A. Higgins, K. C. Ryan, D. E. Cabelli, S. C. Garman, M. J. Maroney, Biochemistry 2009, 48, 3354–3369.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  190. O. Johnson, K. Ryan, M. Maroney, T. Brunold, J. Biol. Inorg. Chem. 2010, 15, 777–793.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  191. K. Ryan, O. Johnson, D. Cabelli, T. Brunold, M. Maroney, J. Biol. Inorg. Chem. 2010, 15, 795–807.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  192. T. Eitinger, J. Bacteriol. 2004, 186, 7821–7825.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  193. I. K. Kim, Y. I. Yim, Y. M. Kim, J. W. Lee, H. S. Yim, S. O. Kang, FEMS Microbiol. Lett. 2003, 228, 21–26.

    CAS  Google Scholar 

  194. B. Jaun, R. K. Thauer, in Nickel and Its Surprising Impact in Nature, Vol. 2 of Metal Ions in Life Sciences, Eds A. Sigel, H. Sigel, R. K. O. Sigel, John Wiley & Sons Ltd., Chichester, UK, 2007, pp. 323–356.

    Google Scholar 

  195. S. Scheller, M. Goenrich, R. Boecher, R. K. Thauer, B. Jaun, Nature 2010, 465, 606–608.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  196. P. E. Cedervall, M. Dey, X. Li, R. Sarangi, B. Hedman, S. W. Ragsdale, C. M. Wilmot, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 5626–5628.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  197. H. C. Friedmann, A. Klein, R. K. Thauer, FEMS Microbiol. Lett. 1990, 87, 339–348.

    CAS  Google Scholar 

  198. S. Shima, M. Krueger, T. Weinert, U. Demmer, J. Kahnt, R. K. Thauer, U. Ermler, Nature 2011, 481, 98–101.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  199. M. D. Liptak, K. M. V. Heuvelen, T. C. Brunold, in Metal-Carbon Bonds in Enzymes and Cofactors, Vol. 6 of Metal Ions in Life Sciences, Eds A. Sigel, H. Sigel, R. K. O. Sigel, Royal Society of Chemistry, Cambridge, 2009, pp. 417–460.

    Google Scholar 

  200. H. L. Schubert, E. Raux, M. A. A. Matthews, J. D. Phillips, K. S. Wilson, C. P. Hill, M. J. Warren, Biochem. Soc. Trans. 2002, 30, 595–600.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  201. T. Selmer, J. Kahnt, M. Goubeaud, S. Shima, W. Grabarse, U. Ermler, R. K. Thauer, J. Biol. Chem. 2000, 275, 3755–3760.

    CAS  Google Scholar 

  202. U. Suttisansanee, J. F. Honek, Semin. Cell Dev. Biol. 2011, 22, 285–292.

    Google Scholar 

  203. S. B. Mulrooney, R. P. Hausinger, FEMS Microbiol. Rev. 2003, 27, 239–261.

    CAS  Google Scholar 

  204. S. L. Clugston, J. F. J. Barnard, R. Kinach, D. Miedema, R. Ruman, E. Daub, J. F. Honek, Biochemistry 1998, 37, 8754–8763.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  205. G. Davidson, S. L. Clugston, J. F. Honek, M. J. Maroney, Inorg. Chem. 2000, 39, 2962–2963.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  206. M. M. He, S. L. Clugston, J. F. Honek, B. W. Matthews, Biochemistry 2000, 39, 8719–8727.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  207. U. Suttisansanee, K. Lau, S. Lagishetty, K. N. Rao, S. Swaminathan, J. M. Sauder, S. K. Burley, J. F. Honek, J. Biol. Chem. 2011, 286, 38367–38374.

    CAS  Google Scholar 

  208. S. L. Clugston, R. Yajima, J. F. Honek, Biochem. J. 2004, 377, 309–316.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  209. T. C. Pochapsky, T. Ju, M. Dang, R. Beaulieu, G. M. Pagani, B. OuYang, in Nickel and Its Surprising Impact in Nature, Vol. 2 of Metal Ions in Life Sciences, Eds A. Sigel, H. Sigel, R. K. O. Sigel, John Wiley & Sons Ltd., Chichester, UK, 2007, pp. 473–500.

    Google Scholar 

  210. Y. Dai, P. C. Wensink, R. H. Abeles, J. Biol. Chem. 1999, 274, 1193–1195.

    CAS  Google Scholar 

  211. J. W. Wray, R. H. Abeles, J. Biol. Chem. 1993, 268, 21466–21469.

    CAS  Google Scholar 

  212. T. Pochapsky, S. Pochapsky, T. Ju, C. Hoefler, J. Liang, J. Biomol. NMR 2006, 34, 117–127.

    Article  CAS  Google Scholar 

  213. T. Ju, R. B. Goldsmith, S. C. Chai, M. J. Maroney, S. S. Pochapsky, T. C. Pochapsky, J. Mol. Biol. 2006, 363, 823–834.

    CAS  Google Scholar 

  214. P. Bauerfeind, R. M. Garner, L. T. Mobley, Infect. Immun. 1996, 64, 2877–2880.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  215. R. Ge, R. M. Watt, X. Sun, J. A. Tanner, Q. Y. He, J. D. Huang, H. Sun, Biochem. J. 2006, 393, 285–293.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  216. H. L. T. Mobley, R. M. Garner, G. R. Chippendale, J. V. Gilbert, A. V. Kane, A. G. Plaut, Helicobacter 1999, 4, 162–169.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  217. K. Schauer, C. Muller, M. Carriere, A. Labigne, C. Cavazza, H. De Reuse, J. Bacteriol. 2010, 192, 1231–1237.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  218. S. Seshadri, S. L. Benoit, R. J. Maier, J. Bacteriol. 2007, 189, 4120–4126.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  219. J. Gilbert, J. Ramakrishna, F. Sunderman, Jr, A. Wright, A. Plaut, Infect. Immun. 1995, 63, 2682–2688.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  220. S. Cun, H. Li, R. Ge, M. C. M. Lin, H. Sun, J. Biol. Chem. 2008, 283, 15142–15151.

    CAS  Google Scholar 

  221. M. Rowinska-Zyrek, D. Witkowska, S. Bielinska, W. Kamysz, H. Kozlowski, Dalton Trans. 2011, 40, 5604–5610.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  222. M. Rowinska-Zyrek, D. Witkowska, D. Valensin, W. Kamysz, H. Kozlowski, Dalton Trans. 2010, 39, 5814–5826.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  223. Y.-B. Zeng, D.-M. Zhang, H. Li, H. Sun, J. Biol. Inorg. Chem. 2008, 13, 1121–1131.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  224. R. Ge, Y. Zhang, X. Sun, R. M. Watt, Q.-Y. He, J.-D. Huang, D. E. Wilcox, H. Sun, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 11330–11331.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  225. Y. B. Zeng, N. Yang, H. Sun, Chemistry – A European Journal 2011, 17, 5852–5860.

    Google Scholar 

  226. S. C. Wang, A. V. Dias, D. B. Zamble, Dalton Trans. 2009, 2459–2466.

    Google Scholar 

  227. D. P. Giedroc, A. I. Arunkumar, Dalton Trans. 2007, 3107–3120.

    Google Scholar 

  228. M. A. Pennella, D. P. Giedroc, Biometals 2005, 18, 413–428.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  229. H. Reyes-Caballero, G. C. Campanello, D. P. Giedroc, Biophys. Chem. 2011, 156, 103–114.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  230. P. T. Chivers, R. T. Sauer, Protein Sci. 1999, 8, 2494–2500.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  231. N. S. Dosanjh, S. L. J. Michel, Curr. Opin. Chem. Biol. 2006, 10, 123–130.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  232. E. R. Schreiter, C. L. Drennan, Nat. Rev. Microbiol. 2007, 5, 710–720.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  233. P. T. Chivers, R. T. Sauer, Chem. Biol. 2002, 9, 1141–1148.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  234. E. R. Schreiter, M. D. Sintchak, Y. Guo, P. T. Chivers, R. T. Sauer, C. L. Drennan, Nat. Struct. Mol. Biol. 2003, 10, 794–799.

    Article  CAS  Google Scholar 

  235. P. T. Chivers, T. H. Tahirov, J. Mol. Biol. 2005, 348, 597–607.

    CAS  Google Scholar 

  236. I. Delany, R. Ieva, A. Soragni, M. Hilleringmann, R. Rappuoli, V. Scarlato, J. Bacteriol. 2005, 187, 7703–7715.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  237. E. L. Benanti, P. T. Chivers, J. Bacteriol. 2010, 192, 4327–4336.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  238. K. De Pina, V. Desjardin, M. A. Mandrand-Berthelot, G. Giordano, L. F. Wu, J. Bacteriol. 1999, 181, 670–674.

    PubMed  Google Scholar 

  239. S. C. Wang, A. V. Dias, S. L. Bloom, D. B. Zamble, Biochemistry 2004, 43, 10018–10028.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  240. S. L. Bloom, D. B. Zamble, Biochemistry 2004, 43, 10029–10038.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  241. P. T. Chivers, R. T. Sauer, J. Biol. Chem. 2000, 275, 19735–19741.

    CAS  Google Scholar 

  242. P. E. Carrington, P. T. Chivers, F. Al-Mjeni, R. T. Sauer, M. J. Maroney, Nat. Struct. Mol. Biol. 2003, 10, 126–130.

    Article  CAS  Google Scholar 

  243. E. R. Schreiter, S. C. Wang, D. B. Zamble, C. L. Drennan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 13676–13681.

    Google Scholar 

  244. C. M. Phillips, C. M. Stultz, C. L. Drennan, Biochemistry 2010, 49, 7757–7763.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  245. S. C. Wang, Y. Li, C. V. Robinson, D. B. Zamble, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1506–1507.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  246. C. M. Phillips, P. S. Nerenberg, C. L. Drennan, C. M. Stultz, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 10220–10228.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  247. S. C. Wang, Y. Li, M. Ho, M. E. Bernal, A. M. Sydor, W. R. Kagzi, D. B. Zamble, Biochemistry 2010, 49, 6635–6645.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  248. S. Leitch, M. J. Bradley, J. L. Rowe, P. T. Chivers, M. J. Maroney, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 5085–5095.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  249. C. M. Phillips, E. R. Schreiter, C. M. Stultz, C. L. Drennan, Biochemistry 2010, 49, 7830–7838.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  250. A. Dias, D. Zamble, J. Biol. Inorg. Chem. 2005, 10, 605–612.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  251. C. M. Phillips, E. R. Schreiter, Y. Guo, S. C. Wang, D. B. Zamble, C. L. Drennan, Biochemistry 2008, 47, 1938–1946.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  252. A. H. M. van Vliet, S. W. Poppelaars, B. J. Davies, J. Stoof, S. Bereswill, M. Kist, C. W. Penn, E. J. Kuipers, J. G. Kusters, Infect. Immun. 2002, 70, 2846–2852.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  253. C. Muller, C. Bahlawane, S. Aubert, C. M. Delay, K. Schauer, I. Michaud-Soret, H. De Reuse, Nucleic Acids Res. 2011, 39, 7564–7575.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  254. M. Contreras, J.-M. Thiberge, M.-A. Mandrand-Berthelot, A. Labigne, Mol. Microbiol. 2003, 49, 947–963.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  255. E. L. Benanti, P. T. Chivers, J. Biol. Chem. 2011, 286, 15728–15737.

    CAS  Google Scholar 

  256. N. S. Dosanjh, A. L. West, S. L. J. Michel, Biochemistry 2009, 48, 527–536.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  257. A. H. M. van Vliet, E. J. Kuipers, J. Stoof, S. W. Poppelaars, J. G. Kusters, Infect. Immun. 2004, 72, 766–773.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  258. S. Bury-Moné, J. M. Thiberge, M. Contreras, A. Maitournam, A. Labigne, H. D. Reuse, Mol. Microbiol. 2004, 53, 623–638.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  259. A. H. M. van Vliet, F. D. Ernst, J. G. Kusters, Trends Microbiol. 2004, 12, 489–494.

    Article  PubMed  CAS  Google Scholar 

  260. Y. Li, D. B. Zamble, Biochemistry 2009, 48, 2486–2496.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  261. C. Dian, K. Schauer, U. Kapp, S. M. McSweeney, A. Labigne, L. Terradot, J. Mol. Biol. 2006, 361, 715–730.

    CAS  Google Scholar 

  262. C. Bahlawane, C. Dian, C. Muller, A. Round, C. Fauquant, K. Schauer, H. de Reuse, L. Terradot, I. Michaud-Soret, Nucleic Acids Res. 2010, 38, 3106–3118.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  263. A. L. West, F. St. John, P. E. M. Lopes, A. D. MacKerell, E. Pozharski, S. L. J. Michel, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 14447–14456.

    Google Scholar 

  264. S. Benini, M. Cianci, S. Ciurli, Dalton Trans. 2011, 40, 7831–7833.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  265. L. O. Abraham, Y. Li, D. B. Zamble, J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 1005–1014.

    CAS  Google Scholar 

  266. B. Zambelli, M. Bellucci, A. Danielli, V. Scarlato, S. Ciurli, Chem. Commun. 2007, 3649–3651.

    Google Scholar 

  267. E. L. Benanti, P. T. Chivers, J. Biol. Chem. 2007, 282, 20365–20375.

    CAS  Google Scholar 

  268. N. S. Dosanjh, N. A. Hammerbacher, S. L. J. Michel, Biochemistry 2007, 46, 2520–2529.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  269. J. S. Iwig, J. L. Rowe, P. T. Chivers, Mol. Microbiol. 2006, 62, 252–262.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  270. J. S. Iwig, P. T. Chivers, J. Mol. Biol. 2009, 393, 514–526.

    CAS  Google Scholar 

  271. D. Blaha, S. Arous, C. Blériot, C. Dorel, M. A. Mandrand-Berthelot, A. Rodrigue, Biochimie 2011, 93, 434–439.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  272. J. S. Iwig, S. Leitch, R. W. Herbst, M. J. Maroney, P. T. Chivers, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 7592–7606.

    Article  PubMed  Google Scholar 

  273. D. Osman, J. S. Cavet, Nat. Prod. Rep. 2010, 27, 668–680.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  274. H. Reyes-Caballero, C. W. Lee, D. P. Giedroc, Biochemistry 2011, 50, 7941–7952.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  275. M. A. Pennella, J. E. Shokes, N. J. Cosper, R. A. Scott, D. P. Giedroc, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 3713–3718.

    Google Scholar 

  276. D. R. Campbell, K. E. Chapman, K. J. Waldron, S. Tottey, S. Kendall, G. Cavallaro, C. Andreini, J. Hinds, N. G. Stoker, N. J. Robinson, J. S. Cavet, J. Biol. Chem. 2007, 282, 32298–32310.

    CAS  Google Scholar 

  277. E. J. Kim, H. P. Kim, Y. C. Hah, J. H. Roe, Eur. J. Biochem. 1996, 241, 178–185.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  278. B. E. Ahn, J. Cha, E. J. Lee, A. R. Han, C. J. Thompson, J. H. Roe, Mol. Microbiol. 2006, 59, 1848–1858.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  279. Y. J. An, B. E. Ahn, A. R. Han, H. M. Kim, K. M. Chung, J. H. Shin, Y. B. Cho, J. H. Roe, S. S. Cha, Nucleic Acids Res. 2009, 37, 3442–3451.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  280. S. Wang, Y. Wu, F. W. Outten, J. Bacteriol. 2011, 193, 563–574.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  281. J. S. Kim, S. O. Kang, J. K. Lee, J. Biol. Chem. 2003, 278, 18455–18463.

    CAS  Google Scholar 

  282. C. Tibazarwa, S. Wuertz, M. Mergeay, L. Wyns, D. van der Lelie, J. Bacteriol. 2000, 182, 1399–1409.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  283. G. Grass, C. Groe, D. H. Nies, J. Bacteriol. 2000, 182, 1390–1398.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  284. G. Grass, B. Fricke, D. H. Nies, Biometals 2005, 18, 437–448.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  285. J. Trepreau, E. Girard, A. P. Maillard, E. de Rosny, I. Petit-Haertlein, R. Kahn, J. Covès, J. Mol. Biol. 2011, 408, 766–779.

    CAS  Google Scholar 

  286. X. Sun, R. Ge, J. F. Chiu, H. Sun, Q. Y. He, Metal-Based Drugs 2008, 1–6.

    Google Scholar 

  287. D. M. Templeton, B. Sarkar, Biochem. J. 1985, 230, 35–42.

    CAS  PubMed  Google Scholar 

  288. M. Lucassen, B. Sarkar, J. Toxicol. Environ. Health Part A 1979, 5, 897–905.

    CAS  Google Scholar 

  289. L. Ouerdane, S. Mari, P. Czernic, M. Lebrun, R. Lobinski, J. Anal. At. Spectrom. 2006, 21.

    Google Scholar 

  290. T. Kowalik-Jankowska, H. Kozlowski, E. Farkas, I. Sóvágó, in Nickel and Its Surprising Impact in Nature, Vol. 2 of Metal Ions in Life Sciences, Eds A. Sigel, H. Sigel, R. K. O. Sigel, John Wiley & Sons Ltd., Chichester, UK, 2007, pp. 63–108.

    Google Scholar 

  291. R. K. O. Sigel, H. Sigel, in Nickel and Its Surprising Impact in Nature, Vol. 2 of Metal Ions in Life Sciences, Eds A. Sigel, H. Sigel, R. K. O. Sigel, John Wiley & Sons Ltd., Chichester, UK, 2007, pp. 109–180.

    Google Scholar 

  292. A. Krezel, W. Bal, Bioinorg. Chem. Appl. 2004, 2, 293–305.

    Article  CAS  Google Scholar 

  293. L. Banci, I. Bertini, S. Ciofi-Baffoni, T. Kozyreva, K. Zovo, P. Palumaa, Nature 2010, 465, 645–648.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  294. L. Banci, I. Bertini, K. S. McGreevy, A. Rosato, Nat. Prod. Rep. 2010, 27, 695–710.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  295. S. Tottey, D. Harvie, N. Robinson, in Molecular Microbiology of Heavy Metals, Eds. D. Nies, S. Silver, Vol. 6, Springer, Berlin, Heidelberg, 2007, pp. 3–35.

    Google Scholar 

  296. K. J. Waldron, N. J. Robinson, Nat. Rev. Microbiol. 2009, 6, 25–35.

    Article  CAS  Google Scholar 

  297. D. L. Huffman, T. V. O’Halloran, Annu. Rev. Biochem. 2001, 70, 677–701.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  298. T. V. O’Halloran, V. C. Culotta, J. Biol. Chem. 2000, 275, 25057–25060.

    Google Scholar 

  299. C. E. Outten, T. V. O’Halloran, Science 2001, 292, 2488–2492.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  300. J. S. Iwig, P. T. Chivers, Nat. Prod. Rep. 2010, 27, 658–667.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  301. L. A. Ba, M. Doering, T. Burkholz, C. Jacob, Metallomics 2009, 1, 292–311.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  302. G. J. Colpas, R. P. Hausinger, J. Biol. Chem. 2000, 275, 10731–10737.

    CAS  Google Scholar 

  303. J. Kuchar, R. P. Hausinger, Chem. Rev. 2004, 104, 509–526.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  304. H. Guldan, R. Sterner, P. Babinger, Biochemistry 2008, 47, 7376–7384.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  305. H. Merkens, R. Kappl, R. P. Jakob, F. X. Schmid, S. Fetzner, Biochemistry 2008, 47, 12185–12196.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

  306. N. E. Dixon, R. L. Blakeley, B. Zerner, Can. J. Biochem. 1980, 58, 469–473.

    Article  CAS  PubMed  Google Scholar 

Download references

Acknowledgments

The authors would like to thank the members of the Zamble laboratory for their helpful discussions and Harini Kaluarachchi, Sandra Krecisz, Colin Douglas, and Thanh Ngu for editing. The authors would also like to acknowledge the Canadian Institute for Health Research and the Canadian Research Chairs program for funding.

Author information

Authors and Affiliations

Authors

Corresponding author

Correspondence to Deborah B. Zamble .

Editor information

Editors and Affiliations

Rights and permissions

Reprints and permissions

Copyright information

© 2013 Springer Science+Business Media Dordrecht

About this chapter

Cite this chapter

Sydor, A.M., Zamble, D.B. (2013). Nickel Metallomics: General Themes Guiding Nickel Homeostasis. In: Banci, L. (eds) Metallomics and the Cell. Metal Ions in Life Sciences, vol 12. Springer, Dordrecht. https://doi.org/10.1007/978-94-007-5561-1_11

Download citation

Publish with us

Policies and ethics