Abstract
Alzheimer’s disease is the most prevalent neurodegenerative pathology. According to the amyloid cascade hypothesis, transition of the amyloid-β peptide (Aβ) from the monomeric form to the aggregated state is a key event in pathogenesis of the Alzheimer’s disease. The mechanism of Aβ aggregation is intensively studied in vitro, by means of synthetic peptides and various physico-chemical methods allowing evaluation of size, molecular structure, and morphology of the formed aggregates. The review considers both the wellknown and recently introduced physico-chemical methods for analysis of Aβ aggregation, including microscopy, optical and fluorescent methods, electron paramagnetic resonance, electrochemical and electrophoretic methods, gel-filtration, and mass spectrometric methods. Advantages and disadvantages of these methods are considered. Special attention is paid to the unique possibility of simultaneous analysis of both Aβ monomers and its oligomers as well as large aggregates by means of atomic force microscopy or fluorescence correlation spectroscopy. The high detection sensitivity of the latter method provides opportunity for investigating the aggregation process in Aβ solutions of low peptide concentrations. Among mass spectrometric methods, the ion mobility mass spectrometry is considered as a method enabling to obtain information about both the spectrum of Aβ oligomers and their structure. Simultaneous employment of several methods providing complementary data about Aβ aggregates is the best experimental approach for studying the process of Aβ aggregation in vitro.
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References
Belousov, Yu.B., Zyryanov, S.K., Belousov, D.Yu., and Beketov, A.S., Kachestvennaya Klinicheskaya Praktika. Bolezn’ Altzgeimera (Special issue), 2009, pp. 3–28.
Shelkovnikova, T.A., Kulikova, A.A., Tsvetkov, F.O., Peters, O., Bachurin, S.O., Buchman, V.L., and Ninkina, N.N., Mol. Biol. (Moscow), 2012, vol. 46, pp. 402–415.
Haass, C. and Selkoe, D.J., Nat. Rev. Mol. Cell. Biol., 2007, vol. 8, pp. 101–112. doi: 10.1038/nrm2101
Vigo-Pelfrey, C., Lee, D., Keim, P., Lieberburg, I., and Schenk, D.B., J. Neurochem., 1993, vol. 61, pp. 1965–1968.
Hardy, J., Curr. Alzheimer Res., 2006, vol. 3, pp. 71–73. doi: 10.2174/156720506775697098
Kudinova, N.V., Kudinov, A.R., and Berezov, T.T., Biomed. Khim., 2007, vol. 53, pp. 119–127.
Maltsev, A.V. and Galzitskaya, O.V., Biomed. Khim., 2010, vol. 56, pp. 624–638.
Bitan, G., Kirkitadze, M.D., Lomakin, A., Vollers, S.S., Benedek, G.B., and Teplow, D.B., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2003, vol. 100, pp. 330–335. doi: 10.1073/pnas.222681699
Jan, A., Hartley, D.M., and Lashuel, H.A., Nat. Protoc., 2010, vol. 5, pp. 1186–1209. doi: 10.1038/nprot.2010.72
Faller, P., Hureau, C., and Berthoumieu, O., Inorg. Chem., 2013, vol. 52, pp. 12193–12206. doi: 10.1021/ic4003059
Tsvetkov, P.O., Kulikova, A.A., Golovin, A.V., Tkachev, Y.V., Archakov, A.I., Kozin S.A., and Makarov, A. A., Biophys. J., 2010, vol. 99, pp. L84–86. doi: 10.1016/j.bpj.2010.09.015
Zirah, S., Kozin, S.A., Mazur, A.K., Blond, A., Cheminant, M., Segalas-Milazzo, I., Debey, P., and Rebuffat, S., J. Biol. Chem., 2006, vol. 281, pp. 2151–2161. doi: 10.1074/jbc.M504454200
Kozin, S.A., Zirah, S., Rebuffat, S., Hoa, G.H., and Debey, P., Biochem. Biophys. Res. Commun., 2001, vol. 285, pp. 959–964. doi: 10.1006/bbrc.2001.5284
Walsh, D. M., Lomakin, A., Benedek, G. B., Condron, M. M., and Teplow, D. B., J. Biol. Chem., 1997, vol. 272, pp. 22364–22372. doi: 10.1074/jbc.272.35.22364
Goldsbury, C. S., Wirtz, S., Muller, S. A., Sunderji, S., Wicki, P., Aebi, U., and Frey, P. J. Struct. Biol., 2000, vol. 130, pp. 217–231. doi: 10.1006/jsbi.2000.4259
Nybo, M., Svehag, S.E., and Holm Nielsen, E., Scand. J. Immunol., 1999, vol. 49, pp. 219–223. doi: 10.1046/j.1365-3083.1999.00526.x
Lashuel, H.A., Hartley, D.M., Petre, B.M., Wall, J.S., Simon, M.N., Walz, T., and Lansbury, P.T., ffixJr., J. Mol. Biol., 2003, vol. 332, pp. 795–808. doi: 10.1016/S0022-2836(03)00927-6
Antzutkin, O. N., Magn. Reson. Chem., 2004, vol. 42, pp. 231–246. doi: 10.1002/mrc.1341
Matsumura, S., Shinoda, K., Yamada, M., Yokojima, S., Inoue, M., Ohnishi, T., Shimada, T., Kikuchi, K., Masui, D., Hashimoto, S., Sato, M., Ito, A., Akioka, M., Takagi, S., Nakamura, Y., Nemoto, K., Hasegawa, Y., Takamoto, H., Inoue, H., Nakamura, S., Nabeshima, Y., Teplow, D. B., Kinjo, M., and Hoshi, M., J. Biol. Chem., 2011, vol. 286, pp. 11555–11562. doi: 10.1074/jbc.M110.181313
Wu, W.H., Liu, Q., Sun, X., Yu, J.S., Zhao, D.S., Yu, Y.P., Luo, J.J., Hu, J., Yu, Z.W., Zhao, Y.F., and Li, Y.M., Biochem. Biophys. Res. Commun., 2013, vol. 439, pp. 321–326. doi: 10.1016/j.bbrc.2013.08.088
Poduslo, J.F. and Howell, K.G., J. Neurosci. Res., 2014, vol. 93, pp. 410–423. doi: 10.1002/jnr.23507
Jun, S., Gillespie, J.R., Shin, B.K., and Saxena, S., Biochemistry, 2009, vol. 48, pp. 10724–10732. doi: 10.1021/bi9012935
Feng, Y., Yang, S.G., Du, X.T., Zhang, X., Sun, X.X., Zhao, M., Sun, G.Y., and Liu, R.T., Biochem. Biophys. Res. Commun., 2009, vol. 390, pp. 1250–1254. doi: 10.1016/j.bbrc.2009.10.130
Flashner, E., Raviv, U., and Friedler, A., Biochem. Biophys. Res. Commun., 2011, vol. 407, pp. 13–17. doi: 10.1016/j.bbrc.2011.02.067
Ushikubo, H., Tanimoto, Y., Abe, K., Asakawa, T., Kan, T., and Akaishi, T., Biol. Pharm. Bull., 2014, vol. 37, pp. 748–754. doi: 10.1248/bpb.b13-00709
Catto, M., Arnesano, F., Palazzo, G., De Stradis, A., Calo, V., Losacco, M., Purgatorio, R., and Campagna, F., Arch. Biochem. Biophys., 2014, vol. 560, pp. 73–82. doi: 10.1016/j.abb.2014.07.015
Yagi, H., Hasegawa, K., Yoshimura, Y., and Goto, Y., Biochim. Biophys. Acta, 2013, vol. 1834, pp. 2480–2485. doi: 10.1016/j.bbapap.2013.08.013
Bruggink, K. A., Muller, M., Kuiperij, H. B., and Verbeek, M.M., J. Alzheimer’s Dis., 2012, vol. 28, pp. 735–758. doi: 10.3233/JAD-2011-111421
Creasey, R.G., Gibson, C.T., and Voelcker, N.H., Curr. Protein Pept. Sci., 2012, vol. 13, pp. 232–257. doi: 10.2174/138920312800785058
Harper, J.D., Wong, S.S., Lieber, C.M., and Lansbury, P.T., ffixJr., Biochemistry, 1999, vol. 38, pp. 8972–8980. doi: 10.1021/bi9904149
Nichols, M.R., Moss, M.A., Reed, D.K., Lin, W.L., Mukhopadhyay, R., Hoh, J. H., and Rosenberry, T. L., Biochemistry, 2002, vol. 41, pp. 6115–6127. doi: 10.1021/bi015985r
Chromy, B.A., Nowak, R.J., Lambert, M.P., Viola, K.L., Chang, L., Velasco, P.T., Jones, B.W., Fernandez, S.J., Lacor, P.N., Horowitz, P., Finch, C.E., Krafft, G.A., and Klein, W.L., Biochemistry, 2003, vol. 42, pp. 12749–12760. doi: 10.1021/bi030029q
Arimon, M., Diez-Perez, I., Kogan, M.J., Durany, N., Giralt, E., Sanz, F., and Fernandez-Busquets, X., FASEB J., 2005, vol. 19, pp. 1344–1346. doi: 10.1096/fj.04-3137fje
Goldsbury, C., Aebi, U., and Frey, P., Trends Mol. Med., 2001, vol. 7, p. 582. doi: 10.1016/S14714914(01)02180-3
Mastrangelo, I.A., Ahmed, M., Sato, T., Liu, W., Wang, C., Hough, P., and Smith, S.O., J. Mol. Biol., 2006, vol. 358, pp. 106–119. doi: 10.1016/j.jmb.2006.01.042
Bin, Y., Li, X., He, Y., Chen, S., and Xiang, J., Acta. Biochim. Biophys. Sin. (Shanghai), 2013, vol. 45, pp. 570–577. doi: 10.1093/abbs/gmt044
Lv, Z., Condron, M.M., Teplow, D.B., and Lyubchenko, Y.L., J. Neuroimmune Pharmacol., 2013, vol. 8, pp. 262–273. doi: 10.1007/s11481-0129416-6
Wang, P., Liao, W., Fang, J., Liu, Q., Yao, J., Hu, M., and Ding, K., Carbohydr. Polym., 2014, vol. 110, pp. 142–147. doi: 10.1016/j.carbpol.2014.03.060
Banerjee, R., Spectrochim. Acta A. Mol. Biomol. Spectrosc., 2014, vol. 117, pp. 798–800. doi: 10.1016/j.saa.2013.09.064
Norlin, N., Hellberg, M., Filippov, A., Sousa, A.A., Grobner, G., Leapman, R.D., Almqvist, N., and Antzutkin, O.N., J. Struct. Biol., 2012, vol. 180, pp. 174–189. doi: 10.1016/j.jsb.2012.06.010
Vestergaard, M., Hamada, T., Saito, M., Yajima, Y., Kudou, M., Tamiya, E., and Takagi, M., Biochem. Biophys. Res. Commun., 2008, vol. 377, pp. 725–728. doi: 10.1016/j.bbrc.2008.10.072
Medintz, I.L., Uyeda, H.T., Goldman, E.R., and Mattoussi, H., Nat. Mater., 2005, vol. 4, pp. 435–446. doi: 10.1038/nmat1390
Tokuraku, K., Marquardt, M., and Ikezu, T., PLoS One, 2009, vol. 4, e8492. doi: 10.1371/journal.pone.0008492
Thakur, G., Micic, M., Yang, Y., Li, W., Movia, D., Giordani, S., Zhang, H., and Leblanc, R.M., Int. J. Alzheimer’s Dis., 2011, vol. 2011, 502386. doi: 10.4061/2011/502386
Ishigaki, Y., Tanaka, H., Akama, H., Ogara, T., Uwai, K., and Tokuraku, K., PLoS One, 2013, vol. 8, e72992. doi: 10.1371/journal.pone.0072992
Chan, H.M., Xiao, L., Yeung, K.M., Ho, S.L., Zhao, D., Chan, W.H., and Li H.W., Biomaterials, 2012, vol. 33, pp. 4443–4450. doi: 10.1016/j.biomaterials.2012.03.024
Greenfield, N.J., Nat. Protoc., 2006, vol. 1, pp. 2876–2890. doi: 10.1038/nprot.2006.202
Barrow, C.J., Yasuda, A., Kenny, P.T., and Zagorski, M.G., J. Mol. Biol., 1992, vol. 225, pp. 1075–1093.
Tomski, S.J. and Murphy, R.M., Arch. Biochem. Biophys., 1992, vol. 294, pp. 630–638.
Baumketner, A., Bernstein, S.L., Wyttenbach, T., Bitan, G., Teplow, D.B., Bowers, M.T., and Shea, J.E., Protein Sci., 2006, vol. 15, pp. 420–428. doi: 10.1110/ps.051762406
Bartolini, M., Bertucci, C., Bolognesi, M.L., Cavalli, A., Melchiorre, C., and Andrisano, V., Chembiochem., 2007, vol. 8, pp. 2152–2161. doi: 10.1002/cbic.200700427
Du, X., Li, H., Wang, Z., Qiu, S., Liu, Q., and Ni, J., Metallomics, 2013, vol. 5, pp. 861–870. doi: 10.1039/c3mt20282h
Chen, Q., Yang, L., Zheng, C., Zheng, W., Zhang, J., Zhou, Y., and Liu, J., Nanoscale, 2014, vol. 6, pp. 6886–6897. doi: 10.1039/c3nr05906e
O’Nuallain, B., Freir, D.B., Nicoll, A.J., Risse, E., Ferguson, N., Herron, C.E., Collinge, J., and Walsh, D.M., J. Neurosci., 2010, vol. 30, pp. 14411–14419. doi: 10.1523/JNEUROSCI.3537-10.2010
Stroud, J.C., Liu, C., Teng, P.K., and Eisenberg, D., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2012, vol. 109, pp. 7717–7722. doi: 10.1073/pnas.1203193109
Huang, T.H., Yang, D.S., Plaskos, N.P., Go, S., Yip, C.M., Fraser, P.E., and Chakrabartty, A., J. Mol. Biol., 2000, vol. 297, pp. 73–87. doi: 10.1006/jmbi.2000.3559
Ono, K., Condron, M. M., and Teplow, D.B., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2009, vol. 106, 14745–14750. doi: 10.1073/pnas.0905127106
Kirkitadze, M.D., Condron, M.M., and Teplow, D.B., J. Mol. Biol., 2001, vol. 312, pp. 1103–1119. doi: 10.1006/jmbi.2001.4970
Sarver, R.W., ffixJr. and Krueger, W.C. Anal. Biochem., 1991, vol. 194, pp. 89–100.
Fraser, P.E., Nguyen, J.T., Surewicz, W.K., and Kirschner, D.A., Biophys. J., 1991, vol. 60, pp. 1190–1201.
Benseny-Cases, N., Cocera, M., and Cladera, J., Biochem. Biophys. Res. Commun., 2007, vol. 361, pp. 916–921. doi: 10.1016/j.bbrc.2007.07.082
Sarroukh, R., Cerf, E., Derclaye, S., Dufrene, Y. F., Goormaghtigh, E., Ruysschaert, J. M., and Raussens, V., Cell. Mol. Life Sci., 2011, vol. 68, pp. 1429–1438. doi: 10.1007/s00018-010-0529-x
Bolognesi, B., Cohen, S.I., Aran Terol, P., Esbjorner, E.K., Giorgetti, S., Mossuto, M.F., Natalello, A., Brorsson, A.C., Knowles, T.P., Dobson, C.M., and Luheshi, L.M., ACS Chem. Biol., 2014, vol. 9, pp. 378–382. doi: 10.1021/cb400616y
Wood, S.J., Maleeff, B., Hart, T., and Wetzel, R., J. Mol. Biol., 1996, vol. 256, pp. 870–877.
Evans, K.C., Berger, E.P., Cho, C.G., Weisgraber, K.H., and Lansbury, P.T., ffixJr., Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1995, vol., 92, pp. 763–767.
Cook, N.P. and Marti, A.A., ACS Chem. Neurosci., 2012, vol. 3, pp. 896–899. doi: 10.1021/cn300135n
Zhu, L., Han, Y., He, C., Huang, X., and Wang, Y., J. Phys. Chem. B, 2014, vol. 118, pp. 9298–9305. doi: 10.1021/jp503282m
Thunecke, M., Lobbia, A., Kosciessa, U., Dyrks, T., Oakley, A.E., Turner, J., Saenger, W., and Georgalis, Y., J. Pept. Res., 1998, vol. 52, pp. 509–517.
Picone, P., Carrotta, R., Montana, G., Nobile, M.R., San Biagio, P.L., and Di Carlo, M., Biophys. J., 2009, vol. 96, pp. 4200–4211. doi: 10.1016/j.bpj.2008.11.056
Hepler, R.W., Grimm, K.M., Nahas, D.D., Breese, R., Dodson, E.C., Acton, P., Keller, P.M., Yeager, M., Wang, H., Shughrue, P., Kinney, G., and Joyce, J.G., Biochemistry, 2006, vol. 45, pp. 15157–15167. doi: 10.1021/bi061850f
Rambaldi, D.C., Zattoni, A., Reschiglian, P., Colombo, R., and De Lorenzi, E., Anal. Bioanal. Chem., 2009, vol. 394, pp. 2145–2149. doi: 10.1007/s00216-009-2899-1
Lomakin, A., Teplow, D.B., and Benedek, G.B., Methods Mol. Biol., 2005, vol. 299, pp. 153–174. doi: 10.1385/1-59259-874-9:153
Lomakin, A., Chung, D.S., Benedek, G.B., Kirschner, D.A., and Teplow, D.B., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 1996, vol. 93, pp. 1125–1129.
Murphy, R.M., and Pallitto, M.M., J. Struct. Biol., 2000, vol. 130, pp. 109–122. doi: 10.1006/jsbi.2000.4253
Campagna, F., Catto, M., Purgatorio, R., Altomare, C.D., Carotti, A., De Stradis, A., and Palazzo, G., Eur. J. Med. Chem., 2011, vol. 46, pp. 275–284. doi: 10.1016/j.ejmech.2010.11.015
Gorman, P.M., Yip, C.M., Fraser, P.E., and Chakrabartty, A., J. Mol. Biol., 2003, vol. 325, pp. 743–757. doi: 10.1016/S0022-2836(02)01279-2
Churches, Q.I., Caine, J., Cavanagh, K., Epa, V.C., Waddington, L., Tranberg. C.E., Meyer, A.G., Varghese, J.N., Streltsov, V., and Duggan, P.J., Bioorg. Med. Chem. Lett., 2014, vol. 24, pp. 3108–3112. doi: 10.1016/j.bmcl.2014.05.008
Bolognin, S., Messori, L., Drago, D., Gabbiani, C., Cendron, L., and Zatta, P., Int. J. Biochem. Cell. Biol., 2011, vol. 43, pp. 877–885. doi: 10.1016/j.biocel.2011.02.009
Friedman, O.M., Matsudaira, P., Reis, A.H., ffixJr., Simister, N., Correia, I., Kew, D., Wei, J.Y., and Pochapsky, T., J. Alzheimer’s Dis., 2007, vol. 11, pp. 291–300.
Lakatos, A., Zsigo, E., Hollender, D., Nagy, N.V., Fulop, L., Simon, D., Bozso, Z., and Kiss, T., Dalton Trans., 2010, vol. 39, pp. 1302–1315. doi: 10.1039/b916366b
Cizas, P., Budvytyte, R., Morkuniene, R., Moldovan, R., Broccio, M., Losche, M., Niaura, G., Valincius, G., and Borutaite, V., Arch. Biochem. Biophys., 2010, vol. 496, pp. 84–92. doi: 10.1016/j.abb.2010.02.001
Li, H., Monien, B.H., Lomakin, A., Zemel, R., Fradinger, E.A., Tan, M., Spring, S.M., Urbanc, B., Xie, C.W., Benedek, G.B., and Bitan, G., Biochemistry, 2010, vol. 49, pp. 6358–6364. doi: 10.1021/bi100773g
Bateman, D.A. and Chakrabartty, A., Int. J. Alzheimer’s Dis., 2011, vol. 2011, 962352. doi: 10.4061/2011/962352
Wood, S.J., Wetzel, R., Martin, J.D., and Hurle, M.R., Biochemistry, 1995, vol. 34, pp. 724–730.
Klunk, W.E., Jacob, R.F., and Mason, R.P., Anal. Biochem., 1999, vol. 266, pp. 66–76.
Yang, F., Lim, G.P., Begum, A.N., Ubeda, O.J., Simmons, M.R., Ambegaokar, S.S., Chen, P.P., Kayed, R., Glabe, C.G., Frautschy, S.A., and Cole, G.M., J. Biol. Chem., 2005, vol. 280, pp. 5892–5901. doi: 10.1074/jbc.M404751200
Lendel, C., Bolognesi, B., Wahlstrom, A., Dobson, C.M., and Graslund, A., Biochemistry, 2010, vol. 49, pp. 1358–1360. doi: 10.1021/bi902005t
Rogers, D.R., Am. J. Clin. Pathol., 1965, vol. 44, pp. 59–61.
LeVine, H., 3rd, Protein Sci., 1993, vol. 2, pp. 404–410.
Amdursky, N., Erez, Y., and Huppert, D., Acc. Chem. Res., 2012, vol. 45, pp. 1548–1557. doi: 10.1021/ar300053p
Reinke, A.A. and Gestwicki, J.E., Chem. Biol. Drug. Des., 2011, vol. 77, pp. 399–411. doi: 10.1111/j.17470285.2011.01110.x
Abelein, A., Kaspersen, J.D., Nielsen, S.B., Jensen, G.V., Christiansen, G., Pedersen, J.S., Danielsson, J., Otzen, D.E., and Graslund, A., J. Biol. Chem., 2013, vol. 288, pp. 23518–23528. doi: 10.1074/jbc.M113.470450
Benseny-Cases, N., Klementieva, O., and Cladera, J., Subcell. Biochem., 2012, vol. 65, pp. 53–74. doi: 10.1007/978-94-007-5416-4_3
Ryan, D.A., Narrow, W.C., Federoff, H.J., and Bowers, W.J., J. Neurosci. Methods, 2010, vol. 190, pp. 171–179. doi: 10.1016/j.jneumeth.2010.05.001
Levine, H., 3rd, Neurobiol. Aging, 1995, vol. 16, pp. 755–764.
Ries, J. and Schwille, P., Bioessays, 2012, vol. 34, pp. 361–368. doi: 10.1002/bies.201100111
Mehta, P.D., Pirttila, T., Mehta, S.P., Sersen, E.A., Aisen, P.S., and Wisniewski, H.M., Arch. Neurol., 2000, vol. 57, pp. 100–105. doi: 10.1001/archneur.57.1.100
Tjernberg, L.O., Pramanik, A., Bjorling, S., Thyberg, P., Thyberg, J., Nordstedt, C., Berndt, K.D., Terenius, L., and Rigler, R., Chem. Biol., 1999, vol. 6, pp. 53–62. doi: 10.1016/S1074-5521(99)80020-9
Sengupta, P., Garai, K., Sahoo, B., Shi, Y., Callaway, D.J., and Maiti, S., Biochemistry, 2003, vol. 42, pp. 10506–10513. doi: 10.1021/bi0341410
Mittag, J.J., Milani, S., Walsh, D.M., Radler, J.O., and McManus, J.J., Biochem. Biophys. Res. Commun., 2014, vol. 448, pp. 195–199. doi: 10.1016/j.bbrc.2014.04.088
Garai, K., Sahoo, B., Kaushalya, S. K., Desai, R., and Maiti, S., Biochemistry, 2007, vol. 46, pp. 10655–10663. doi: 10.1021/bi700798b
Wiesehan, K., Stohr, J., Nagel-Steger, L., van Groen, T., Riesner, D., and Willbold, D., Protein Eng. Des. Sel., 2008, vol. 21, pp. 241–246. doi: 10.1093/protein/gzm054
Hochdorffer, K., Marz-Berberich, J., Nagel-Steger, L., Epple, M., Meyer-Zaika, W., Horn, A.H., Sticht, H., Sinha, S., Bitan, G., and Schrader, T., J. Am. Chem. Soc., 2011, vol. 133, pp. 4348–4358. doi: 10.1021/ja107675n
Jungbauer, L.M., Yu, C., Laxton, K.J., and LaDu, M.J., J. Mol. Recognit., 2009, vol. 22, pp. 403–413. doi: 10.1002/jmr.948
Munishkina, L.A. and Fink, A.L., Biochim. Biophys. Acta., 2007, vol. 1768, pp. 1862–1885. doi: 10.1016/j.bbamem.2007.03.015
Quinn, S.D., Dalgarno, P.A., Cameron, R.T., Hedley, G.J., Hacker, C., Lucocq, J.M., Baillie, G.S., Samuel, I.D., and Penedo, J.C., Mol. Biosyst., 2013, vol. 10, pp. 34–44. doi: 10.1039/c3mb70272c
Garzon-Rodriguez, W., Sepulveda-Becerra, M., Milton, S., and Glabe, C.G., J. Biol. Chem., 1997, vol. 272, pp. 21037–21044.
Ran, C., Zhao, W., Moir, R.D., and Moore, A., PLoS One, 2011, vol. 6, e19362. doi: 10.1371/journal.pone.0019362
Suprun, E.V., Shumyantseva, V.V., and Archakov, A.I., Electrochem. Acta, 2014, vol. 140, pp. 72–82. doi: 10.1016/j.electacta.2014.03.089
Vestergaard, M., Kerman, K., Saito, M., Nagatani, N., Takamura, Y., and Tamiya, E., J. Am. Chem. Soc., 2005, vol. 127, pp. 11892–11893. doi: 10.1021/ja052522q
Lopes, P., Xu, M., Zhang, M., Zhou, T., Yang, Y., Wang, C., and Ferapontova, E.E. Nanoscale, 2014, vol. 6, pp. 7853–7857. doi: 10.1039/c4nr02413c
Geng, J., Yu, H., Ren, J., and Qu, X., Electrochem. Com., 2008, vol. 10, pp. 1798–1800. doi: 10.1016/j.elecom.2008.09.020
Hung, V.W.-S., Masoom, H., and Kerman, K., J. Electrochem. Chem., 2012, vol. 681, pp. 89–95. doi: 10.1016/j.elechem.2012.05.023
Veloso, A.J., Hung, V.W.S., Cheng, X.R., and Kerman, K., Electroanalysis, 2012, vol. 24, pp. 1847–1851. doi: 10.1002/elan.201200216
Veloso, A.J. and Kerman, K., Bioelectrochemistry, 2012, vol. 84, pp. 49–52. doi: 10.1016/j.bioelechem.2011.08.007
Sepkhanova, I., Drescher, M., Meeuwenoord, N. J., Limpens, R.W., Koning, R.I., Filippov, D.V., and Huber, M., Appl. Magn. Reson., 2009, vol. 36, pp. 209–222. doi: 10.1007/s00723-009-0019-1
Ionut Iurascu, M., Cozma, C., Tomczyk, N., Rontree, J., Desor, M., Drescher, M., and Przybylski, M., Anal. Bioanal. Chem., 2009, vol. 395, pp. 2509–2519. doi: 10.1007/s00216-009-3164-3
Gu, L., Liu, C., and Guo, Z., J. Biol. Chem., 2013, vol. 288, pp. 18673–18683. doi: 10.1074/jbc.M113.457739
Bitan, G., Fradinger, E.A., Spring, S.M., and Teplow, D.B., Amyloid, 2005, vol. 12, pp. 88–95. doi: 10.1080/13506120500106958
Wu, H., Zhang, F., Williamson, N., Jian, J., Zhang, L., Liang, Z., Wang, J., An, L., Tunnacliffe, A., and Zheng, Y., PLoS One, 2014, vol. 9, e109438. doi: 10.1371/journal.pone.0109438
Rangachari, V., Moore, B.D., Reed, D.K., Sonoda, L.K., Bridges, A.W., Conboy, E., Hartigan, D., and Rosenberry T. L., Biochemistry, 2007, vol. 46, pp. 12451–12462. doi: 10.1021/bi701213s
Sureshbabu, N., Kirubagaran, R., and Jayakumar, R., Eur. Biophys. J., 2009, vol. 38, pp. 355–367. doi: 10.1007/s00249-008-0379-8
Bernstein, S.L., Wyttenbach, T., Baumketner, A., Shea, J.E., Bitan, G., Teplow, D.B., and Bowers, M.T., J. Am. Chem. Soc., 2005, vol. 127, pp. 2075–2084. doi: 10.1021/ja044531p
Bagriantsev, S.N., Kushnirov, V.V., and Liebman, S.W., Methods Enzymol., 2006, vol. 412, pp. 33–48. doi: 10.1016/S0076-6879(06)12003-0
Ono, K., Condron, M.M., and Teplow, D.B., J. Biol. Chem., 2010, vol. 285, pp. 23186–23197. doi: 10.1074/jbc.M109.086496
Sugiki, T. and Utsunomiya-Tate, N., Biochem. Biophys. Res. Commun., 2013, vol. 441, pp. 493–498. doi: 10.1016/j.bbrc.2013.10.084
Wang, J., Varghese, M., Ono, K., Yamada, M., Levine, S., Tzavaras, N., Gong, B., Hurst, W.J., Blitzer, R.D., Pasinetti, G.M., J. Alzheimer’s Dis., 2014, vol. 41, pp. 643–650. doi: 10.3233/JAD-132231
Sabella, S., Quaglia, M., Lanni, C., Racchi, M., Govoni, S., Caccialanza, G., Calligaro, A., Bellotti, V., and De Lorenzi, E., Electrophoresis, 2004, vol. 25, pp. 3186–3194. doi: 10.1002/elps.200406062
Picou, R.A., Kheterpal, I., Wellman, A.D., Minnamreddy, M., Ku, G., and Gilman, S.D., J. Chromatogr. B. Analyt. Technol. Biomed. Life Sci., 2011, vol. 879, pp. 627–632. doi: 10.1016/j.jchromb.2011.01.030
Pryor, N.E., Moss, M.A., and Hestekin, C.N., Electrophoresis, 2014, vol. 35, pp. 1814–1820. doi: 10.1002/elps.201400012
Brogi, S., Butini, S., Maramai, S., Colombo, R., Verga, L., Lanni, C., De Lorenzi, E., Lamponi, S., Andreassi, M., Bartolini, M., Andrisano, V., Novellino, E., Campiani, G., Brindisi, M., and Gemma, S., CNS Neurosci. Ther., 2014, vol. 20, pp. 624–632. doi: 10.1111/cns.12290
Thelen, J.J. and Miernyk, J.A., Biochem. J., 2012, vol. 444, pp. 169–181. doi: 10.1042/BJ20110363
Zovo, K., Helk, E., Karafin, A., Tougu, V., and Palumaa, P., Anal. Chem., 2010, vol. 82, pp. 8558–8565. doi: 10.1021/ac101583q
Bartolini, M., Naldi, M., Fiori, J., Valle, F., Biscarini, F., Nicolau, D.V., Andrisano, V., Anal. Biochem., 2011, vol. 414, pp. 215–225. doi: 10.1016/j.ab.2011.03.020
Cernescu, M., Stark, T., Kalden, E., Kurz, C., Leuner, K., Deller, T., Gobel, M., Eckert, G.P., and Brutschy, B., Anal. Chem., 2012, vol. 84, pp. 5276–5284. doi: 10.1021/ac300258m
Bernstein, S.L., Dupuis, N.F., Lazo, N.D., Wyttenbach, T., Condron, M.M., Bitan, G., Teplow, D.B., Shea, J.E., Ruotolo, B.T., Robinson, C.V., and Bowers, M.T., Nat. Chem., 2009, vol. 1, pp. 326–331. doi: 10.1038/nchem.247
Kloniecki, M., Jablonowska, A., Poznanski, J., Langridge, J., Hughes, C., Campuzano, I., Giles, K., and Dadlez, M., J. Mol. Biol., 2011, vol. 407, pp. 110–124. doi: 10.1016/j.jmb.2011.01.012
Sitkiewicz, E., Kloniecki, M., Poznanski, J., Bal, W., and Dadlez, M., J. Mol. Biol., 2014, vol. 426, pp. 2871–2885. doi: 10.1016/j.jmb.2014.05.015
Murray, M.M., Krone, M.G., Bernstein, S.L., Baumketner, A., Condron, M.M., Lazo, N.D., Teplow, D.B., Wyttenbach, T., Shea, J.E., Bowers, M.T., J. Phys. Chem. B, 2009, vol. 113, pp. 6041–6046. doi: 10.1021/jp808384x
Gessel, M.M., Bernstein, S., Kemper, M., Teplow, D.B., and Bowers, M.T., ACS Chem. Neurosci., 2012, vol. 3, pp. 909–918. doi: 10.1021/cn300050d
Roychaudhuri, R., Lomakin, A., Bernstein, S., Zheng, X., Condron, M.M., Benedek, G.B., Bowers, M., and Teplow, D.B., J. Mol. Biol., 2014, vol. 426, pp. 2422–2441. doi: 10.1016/j.jmb.2014.04.004
Young, L.M., Saunders, J.C., Mahood, R.A., Revill, C.H., Foster, R.J., Tu, L.H., Raleigh, D.P., Radford, S.E., and Ashcroft, A.E., Nat. Chem., 2015, vol. 7, pp. 73–81. doi: 10.1038/nchem.2129
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Original Russian Text © S.P. Radko, S.A. Khmeleva, E.V. Suprun, S.A. Kozin, N.V. Bodoev, A.A. Makarov, A.I. Archakov, V.V. Shumyantseva, 2015, published in Biomeditsin-skaya Khimiya.
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Radko, S.P., Khmeleva, S.A., Suprun, E.V. et al. Physico-chemical methods for studying amyloid-β aggregation. Biochem. Moscow Suppl. Ser. B 9, 258–274 (2015). https://doi.org/10.1134/S1990750815030075
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