Advertisement

Mammalian Biology

, Volume 67, Issue 6, pp 338–357 | Cite as

Ontogenetic and phylogenetic transformations of the lacrimal-conducting apparatus among Microchiroptera

  • Luminita GöbbelEmail author
Original investigation
First Online:

Abstract

Although there have been several reports on the structures of the lacrimal apparatus of the Chiroptera, there has been very little discussion about its morphological diversity and potential phylogenetic implications. Histological sections were used to document the anatomy of the lacrimal-conducting apparatus (LCA) in representatives of 44 chiropteran genera, including, for the first time members of Taphozous, Nycteris, Macroderma, Lavia, Hipposideros, Lonchophytta, Noctilio, Pteronotus, and Furipterus. To reconstruct the evolutionary history of the bat LCA, the distributions of the LCA features were mapped, using the computer program MacClade, onto the phylogenetic tree of Simmons and Geisler (1998). The lacrimal-conducting apparatus in the Chiroptera ground plan, characterized by a well-developed nasolacrimal duct and a narial nasolacrimal duct opening, is very similar to other eutherians. Nevertheless, several evolutionary transformations have taken place within the Microchiroptera: The nycterids and noctilionoids (phyllostomids + (mormoopids + noctilionids)) are characterized by apomorphic reduction of the LCA. However, there seems to be no correlation between the absence of the LCA and the life style of these bat groups. In rhinopomatids, rhinolophids and some megadermatids, the nasolacrimal duct is truncated, opening in a ventromedial recess of the inferior nasal meatus close to the entrance of the nasopalatine duct and the vomeronasal organ. Similarly, among Nataloids (e.g., Natalus and Thyroptera), the nasolacrimal duct is shorter and opens into the inferior nasal meatus, but it has no connection to the nasopalatine duct. In emballonurids, in which the vomeronasal organ is absent, the nasolacrimal duct opens into the nasopalatine duct (e. g., Taphozous, Saccotaimus) or very close to its nasal entrance (e. g., Coleura, Cormura, Rhynchonycteris).

Key words

Microchiroptera nasolacrimal duct nasopalatine duct ontogeny phylogeny 

Ontogenetische und phylogenetische Transformationen der Tränenwege innerhalb der Microchiroptera

Zusammenfassung

Morphologische Veränderungen des Tränenapparates im Sinne einer vollständigen Rückbildung des Ductus nasolacrimalis kommen bei den aquatischen und semiaquatischen Eutherien vor; außerdem wird bei den Primaten und Microchiropteren eine spezialisierte Öffnung des Ductus nasolacrimalis in den unteren Nasengang unter dem Maxilloturbinale beschrieben. Ontogenetische vergleichende Befunde, die den ursprünglichen Zustand und die Merkmalstransformationen innerhalb der Microchiroptera belegen könnten, sind indes in der Literatur selten. In dieser Arbeit wird deshalb die Morphologie der Tränenwege auf der Basis histologischer Schnittserien älterer Feten und postnataler Stadien von Vertretern der Emballonuridae, Nycteridae, Megadermatidae, Rhinolophidae, Noctilionidae, Mormoopidae, Phyllostomidae und Furipteridae erstmals untersucht. Innerhalb der Microchiroptera lassen sich die Merkmalszustände des Apparatus lacrimalis von dem für Eutheria plesiomorphen Zustand eindeutig ableiten: Die Nycteridae und Noctilionoidae (Phyllostomidae + (Mormoopidae + Noctilionidae)) zeigen eine vollständige Rückbildung der Tränenwege, wobei eine direkte Beziehung zwischen der Reduktion des Ductus nasolacrimalis und der Lebensweise (aquatisch, semiaquatisch) nicht postuliert werden kann. Bei den Rhinopomatidae, Rhinolophidae, Megadermatidae liegt die Öffnung des Ductus nasolacrimalis in einem ventromedialen Recessus des unteren Nasenganges dicht neben der Öffnung des Ductus nasopalatinus und des Jacobsonschen Organs. Die Nataloidae ((Furipteridae + Natalidae) + Thyropteridae) sind ebenso mit einer spezialisierten Öffnung des Ductus nasolacrimalis ausgestattet, es besteht aber keine direkte Verbindung zwischen den Tränenwegen und dem Ductus nasopalatinus (Natatus, Thyroptera). Bei den meisten Emballonuridae ist das Jacobsonsche Organ vollständig reduziert und der Ductus nasolacrimalis mündet entweder direkt in den Ductus nasopalatinus (e. g., Taphozous, Saccotaimus) oder dicht neben der Öffnung des Ductus nasopalatinus (e. g., Coteura, Cormura, Rhynchonycteris). Innerhalb der Microchiroptera sind die morphologischen Abwandlungen der Tränenwege mehrfach und unabhängig voneinander in paralleler Evolution entstanden.

This is a preview of subscription content, log in to check access.

Preview

Unable to display preview. Download preview PDF.

Unable to display preview. Download preview PDF.

References

  1. Asher, R. I. (2000): Phylogenetic history of tenrecs and other insectivoran mammals. Diss. Thesis, State University of New York, Stony Brook.Google Scholar
  2. Bhatnagar, K. P. (1980): The chiropteran vomeronasal organ: Its relevance to the phylogeny of bats. In: Proceedings Fifth International Bat Research Conference. Ed. by D. E. Wilson and A. L. Gardner. Lubbock: Texas Tech Press. Pp. 289–315.Google Scholar
  3. Bhatnagar, K. P.; Kallen, F. C. (1974): Morphology of the nasal cavities and associated structures in Artibeus jamaicencis and Myotis lucifugus. Am. J. Anat. 139, 167–190.PubMedCrossRefPubMedCentralGoogle Scholar
  4. Bhatnagar, K. P.; Meisami, E. (1998): Vomeronasal organ in bats and primates: extremes of structural variability and its phylogenetic implications. Micr. Res. Tech. 43, 465–475.CrossRefGoogle Scholar
  5. Bhatnagar, K. P.; Matuilionis, D. H.; Breipohl, W. (1982): Fine structure of the vomeronasal neuroepithelium of bats: comparative study. Acta Anat 112, 158–177.PubMedCrossRefPubMedCentralGoogle Scholar
  6. Born, G. (1879): Die Nasenhöhlen und der Trä-nennasengang der amnioten Wirbeltiere. I. Morphol. Jb. 5, 62–137.Google Scholar
  7. Born, G. (1883): Die Nasenhöhlen und der Trä-nennasengang der amnioten Wirbeltiere. II. Morphol. Jb. 8, 188–232.Google Scholar
  8. Broman, I. (1920): Das Organon vomero-nasale Jacobsoni ein Wassergeruchsorgan! Anat. Hefte 58, 137–191.CrossRefGoogle Scholar
  9. Cooper, J. G.; Bhatnagar, K. P. (1976): Comparative anatomy of the vomeronasal organ complex in bats. J. Anat. 122, 571–601.PubMedPubMedCentralGoogle Scholar
  10. De Burlet, H. M. (1913 a): Zur Entwicklungsgeschichte des Walschädels. I. Über das Primor-dialcranium eines Embryos von Phocaena communis. Gegenbaurs Morphol. Jb. 45, 523–556.Google Scholar
  11. De Burlet, H. M. (1913 b): Zur Entwicklungsgeschichte des Walschädels. II. Das Primor-dialcranium eines Embryos von Phocaena communis von 92 mm. Gegenbaurs Morphol. Jb. 47, 645–676.Google Scholar
  12. De Burlet, H. M. (1914 a): Zur Entwicklungsgeschichte des Walschädels. III. Das Primor-dialcranium eines Embryo von Balaenoptera rostrata (105 mm). Gegenbaurs Morphol. Jb. 49, 119–178.Google Scholar
  13. De Burlet, H. M. (1914 b): Zur Entwicklungsgeschichte des Walschädels. IV. Das Primor-dialcranium eines Embryo von Lagenor-hynchus albirostris. Gegenbaurs Morphol. Jb. 49, 393–406.Google Scholar
  14. Fawcett, E. (1919): The primordial cranium of Miniopterus schreibersi of the 17 millimetre total length stage. J. Anat. 53, 315–350.PubMedPubMedCentralGoogle Scholar
  15. Frick, H. (1954): Die Entwicklung und Morphologie des Chondrocraniums von Myotis Kaup. Stuttgart: Georg Thieme.Google Scholar
  16. Göbbel, L. (1998): Zur Morphogenese der Ethmoidal- und Orbitalregion der Microchirop-tera. Vergleichend-anatomische Untersuchungen mit Anmerkungen zum Grundplan und zur Phylogenie der Microchiroptera. Berlin: Wissenschaft und Technik Verlag.Google Scholar
  17. Göbbel, L. (2000): The external nasal cartilages in Chiroptera: significance for intraordinal relationships. J. Mammal. Evol. 7, 167–201.CrossRefGoogle Scholar
  18. Göbbel, L. (2002): Morphology of the external nose in Hipposideros diadema and Lavia frons with comments on its diversity and evolution among leaf-nosed Microchiroptera. Cells Tissues Organs 170, 39–60.PubMedCrossRefGoogle Scholar
  19. Grosser, O. (1902): Zur Anatomie der Nasenhöhle und des Rachens der einheimischen Chiropteren. Morphol. Jb. 29, 1–77.Google Scholar
  20. Hillenius, W. J. (2000): Septomaxilla of nonmammalian synapsids: soft-tissue correlates and new functional interpretation. J. Morphol. 245, 29–50.PubMedCrossRefPubMedCentralGoogle Scholar
  21. Hillenius, W. J.; Rehorek, S. J. (2001): Eyes to nose: The Harderian gland as part of the vomeronasal system. J. Morphol. 248, 240.Google Scholar
  22. Hutcheon, J. M.; Kirsch, J. A. W.; Pettigrew, J. D. (1998): Base-compositional biases and the bat problem. III. The question of micro-chiropteran monophyly. Phil. Trans. Biol. Sci. 353, 607–617.CrossRefGoogle Scholar
  23. Jürgens, J. D. (1963): Contribution to the descriptive and comparative anatomy of the cranium of the cape fruit-bat Rousettus aegyptiacus leachi Smith. Ann. University Stellenbosch 38, 3–37.Google Scholar
  24. Koch, L. (1950): Zur Morphologie des Craniums von Scotophilus temmincki. Diss, thesis, Johann Wolfgang Goethe University, Frankfurt am Main.Google Scholar
  25. Koopman, K. F. (1984): A synopsis of the families of bat - Part VII. Bat Res. News 25, 25–27.Google Scholar
  26. Koopman, K. F. (1994): Chiroptera: Systematics. In: Handbook of Zoology. Mammalia. Ed. by J. Niethammer, H. Schliemann, and D. Starck, Berlin: Walter de Gruyter, Vol. VIII.Google Scholar
  27. Korad, V. S.; Joshi, P. V. (1992): Anatomical, histological and histochemical studies of the lacrimal gland in Schneider’s leaf nosed bat Hipposideros speoris (Schneider) (Rhinolophidae, Microchiroptera). J. Animal Morphol. Physiol. 39, 71–83.Google Scholar
  28. Kummer, B.; Neiss, S. (1957): Das Cranium eines 103 mm langen Embryos des südlichen See-Elefanten (Mirounga leonina L.). Gegenbaurs Morphol. Jb. 98, 288–346.Google Scholar
  29. Liu, E. G.; Miyamoto, M. M.; Freire, N. P.; Ong, P. Q.; Tennant, M. R.; Young, T. S.; Gugel, K. F. (2001): Molecular and morphological supertrees for eutherian (placental) mammals. Science 291, 1786–1789.PubMedCrossRefPubMedCentralGoogle Scholar
  30. Maddison, W. P.; Maddison, D. R. (1992): Mac-Clade: analysis of phylogeny and character evolution, Version 3.0., Sinauer Associated, Suderland, MA.Google Scholar
  31. Maddison, W. P.; Donoghue, M. J.; Maddison, D. R. (1984): Outgroup analysis and parsimony. Syst. Zool. 33, 83–103.CrossRefGoogle Scholar
  32. Maier, W. (1997): The nasopalatine duct and the nasal floor cartilages in catarrhine primates. Z. Morphol. Anthropol. 81, 289–300.PubMedPubMedCentralGoogle Scholar
  33. Matthes, E. (1912): Zur Entwicklung des Kopfskelettes der Sirenen. I. Regio ethmoidalis des Primordialcraniums von Manatus latirostris. Jen. Z. Naturwissen. 48, 489–514.Google Scholar
  34. Matthes, E. (1921): Zur Entwicklung des Kopfskelettes der Sirenen. II. Das Primordialcra-nium von Halicore dugong. Z. Anat. 60, 1–306.CrossRefGoogle Scholar
  35. McDowell, S. B. (1969): Toxicocalamus, a new New Guinea genus of snakes of the family elapidae. J. Zool. (London) 159, 443–511.CrossRefGoogle Scholar
  36. Payne, A. P. (1994): The Harderian gland: a tercentennial review. J. Anat. 185, 1–49.PubMedPubMedCentralGoogle Scholar
  37. Ranganathan, V.; Jana, NR.; De, P. K. (1999): Hormonal effects on hamster lacrimal gland female-specific major 20 kDa secretory protein and its immunological similarity with submandibular gland major male-specific proteins. J. Steroid Biochem. Molec. Biol. 70, 151–158.PubMedCrossRefPubMedCentralGoogle Scholar
  38. Reinhard, W. (1958): Das Cranium eines 33 mm langen Embryos des Mantelpavians, Papio ha-madryas L. Z. Anat. Entwicklungsgesch. 120, 427–455.PubMedCrossRefPubMedCentralGoogle Scholar
  39. Rehorek, S. I. (1997): Squamate Harderian gland: an overview. Anat. Rec. 248, 301–306.PubMedCrossRefPubMedCentralGoogle Scholar
  40. Saint Girons, H. (1982): Histologie comparée des glands orbitaires des lepidosauriens. Ann. Sci. Nat. Zool., Paris 94, 171–191.Google Scholar
  41. Sakai, T. (1981): The mammalian Harderian gland: morphology, biochemistry, function and phylogeny. Arch. Histol. Jap. 44, 299–333.PubMedCrossRefPubMedCentralGoogle Scholar
  42. Sakai, T. (1989): Major ocular glands (Harderian gland and lacrimal gland) of the Musk Shrew (Suncus murinus) with a review on the comparative anatomy and histology of the mammalian lacrimal glands. J. Morphol. 201, 39–57.PubMedCrossRefPubMedCentralGoogle Scholar
  43. Sarai, T. (1992): Comparative anatomy of the mammalian Harderian glands. In: Harderian Glands: Porphyrin Metabolism, Behavioral and Endocrine Effects. Ed. by S. M. Webb, R. A. Hoffman, M. L. Puig-Domingo and R. J. Reiter. Berlin: Springer, Pp. 7–23.Google Scholar
  44. Simmons, N. B. (1993): The importance of methods. Archontan phylogeny and cladistic analysis of morphological data. In: Primates and their relatives in Phylogenetic Perspective. Ed. by R.D.E. MacPhee. New York: Plenum Press. Pp. 1–61.Google Scholar
  45. Simmons, N. B. (1998): A reappraisal of the interfamilial relationships of bats. In: Bats: Phylogeny, Morphology, Echolocation, and Conservation Biology. Ed. by T. H. Kunz and P. A. Racey. Washington: Smithsonian Institution Press. Pp. 3–25.Google Scholar
  46. Simmons, N. B. (2000): Bat phylogeny: an evolutionary context for comparative studies. In: Ontogeny, Functional Ecology, and Evolution of Bats. Ed. by R.A. Adams and S.C. Pedersen. Cambridge: University Press. Pp. 9–59.Google Scholar
  47. Simmons, N. B.; Geisler, J.H. (1998): Phylogenetic relationships of Icaronycteris, Archaeonycteris, Hassianycteris, and Palaeochiropteryx to extant bat lineages, with comments on the evolution of echolocation and foraging strategies in Microchiroptera. Bull. Am. Mus. Nat. Hist. 235, 1–182.Google Scholar
  48. Sitt, W. (1943): Zur Morphologie des Primordial-craniums und des Osteocraniums eines Embryos von Rhinolophus rouxii von 15 mm Scheitel-Steiß-Länge. Gegenbaurs Morphol. Jb. 88, 268–342.Google Scholar
  49. Springer, M. S.; Teeling, E. C.; Madsen, O.; Stanhope, M. I.; de Jong, W. W. (2001): Integrated fossil and molecular data reconstruct bat echolocation. Proc. Natl. Acad. Sci. 98, 6241–6246.PubMedCrossRefPubMedCentralGoogle Scholar
  50. Starck, D. (1943): Ein Beitrag zur Kenntnis der Morphologie und Entwicklungsgeschichte des Chiropterencraniums. Das Chondrocranium von Pteropus semindus. Z. Anat. Entwicklungsgesch. 112, 588–633.CrossRefGoogle Scholar
  51. Starck, D. (1960): Das Cranium eines Schimpansenfetus (Pan troglodytes, Blumenbach, 1799) von 71 mm Scheitel-Steiß-Länge, nebst Bemerkungen über die Körperform von Schimpansenfeten. Gegenbaurs Morphol. Jb. 100, 559–647.Google Scholar
  52. Starck, D. (1975): The development of the chondrocranium in primates. In: Phylogeny of the Primates A multidisciplinary approach Ed. by W. P. Luckett and F. S. Szalay. New York, London: Plenum Press. Pp. 127–155.CrossRefGoogle Scholar
  53. Starck, D. (1982): Vergleichende Anatomie der Wirbeltiere auf evolutionsbiologischer Grundlage. Berlin: Springer. Vol. 3.CrossRefGoogle Scholar
  54. Sturm, H. (1937): Die Entwicklung des praecerebralen Nasenskeletts beim Schwein (Sus scrofa domestiea) und beim Rind (Bos taurus). Z. wiss. Zool. 149, 161–220.Google Scholar
  55. Teeling, E. M.; Madsen, O.; Van den Bussche, A. D.; de Jong, W. W.; Stenhope, M. J.; Springer, M. S. (2000): Microbat paraphyly and the convergent evolution of a key innovation in Old World rhinolophoid microbats. Proc. Natl. Acad. Sci. 99, 1431–1436.CrossRefGoogle Scholar
  56. Teeling, E. M.; Scally, M.; Kao, D. J.; Romagnoli, M. L.; Springer, M. S.; Stenhope, M. J. (2000): Molecular evidence regarding the origin of echolocation and flight in bats. Nature 403, 188–192.PubMedCrossRefPubMedCentralGoogle Scholar
  57. Weber, M. (1927): Die Säugetiere. Jena: Fischer.Google Scholar
  58. Wible, J. R.; Bhatnagar, K. P. (1996): Chiropteran vomeronasal complex and the interfamilial relationships of bats. J. Mammal. Evol. 3, 285–314.CrossRefGoogle Scholar
  59. Zeller, U. (1983): Zur Ontogenese und Morphologie des Craniums von Tupaia belangen (Tupaidae, Scandentia, Mammalia). Diss, thesis, University of Göttingen.Google Scholar
  60. Zeller, U. (1989): Die Entwicklung und Morphologie des Schädels von Ornithorhynchus anatinus (Mammalia: Protoheria: Monotremata). Abh. Senckenb. Naturforsch. Ges. 545, 1–188.Google Scholar
  61. Zuckerkandl, E. (1910): Das Jacobsonsche Organ. Ergebnisse Anat. Entwicklungsgesch. 18, 801–843.Google Scholar

Copyright information

© Deutsche Gesellschaft für Säugetierkunde 2002

Authors and Affiliations

  1. 1.Department of Anatomy and Cell BiologyMartin Luther University Halle-WittenbergHalle (Saale)Germany

Personalised recommendations

Cite article

Buy options