Population Survey and Demographic Features of a Coastal Island Population of Alouatta clamitans in Atlantic Forest, Southeastern Brazil

  • Bianca Ingberman
  • Roberto Fusco-Costa
  • Emygdio Leite de Araujo Monteiro-Filho
Article

Abstract

Brown howlers (Alouatta clamitans) are endemic to the Atlantic Forest. Because only 7.5% of this fragmented forest remains in Brazil, there is an urgent need for studies of its ecology. Understanding island populations, still poorly researched in the relatively well-studied Alouatta, can provide important information for understanding habitat fragmentation and conservation. We studied brown howlers on the northern portion of the coastal and protected island, Ilha do Cardoso State Park. We used distance sampling methods on 5 transects to estimate population density of the howlers. Estimated howler density on the island is 10.6 individuals/km2, with a total of 36 (21–62) individuals in a 3.4 km2 area. The density is low, but similar to that of other large and preserved areas. By triangulating on vocalization and following groups, we estimate that there are 10 groups with an average of 4.5 individuals per group. Groups comprise 42% adult females, 27% adult males, 20% juveniles, 7% infants, and the remaining 4% subadult males. Howlers apparently use all appropriate habitats, including Atlantic Forest of plains and slopes. We believe that the howler population is maintaining a typical replacement on the island, with low birth rates and high survival rates, but long-term studies are required to test this. Small group size and associated social structure may be due to the particular environmental conditions on Ilha do Cardoso State Park.

Keywords

Alouatta clamitans coastal island group composition linear transect population density 

References

  1. Aguiar, L. M., Reis, N. R., Ludwig, G., & Rocha, V. J. (2003). Dieta, área de vida, vocalizações e estimativas populacionais de Alouatta guariba em um remanescente florestal no norte do Estado do Paraná. Neotropical Primates, 11, 78–86.Google Scholar
  2. Almeida, A. P. (1946). Memória histórica da Ilha do Cardoso. Revista do Arquivo Municipal, 111, 19–52.Google Scholar
  3. Barros, F., Melo, M. M. R. F., Chiea, S. A. C., Kirizawa, M., Wanderley, M. G. L., & Jung-Mendaçolli, S. L. (Eds.). (1991). Flora fanerogâmica da Ilha do Cardoso: caracterização geral da vegetação e listagem das espécies ocorrentes, Vol. 1, Editora Hucitec, Instituto de Botânica, São Paulo, 91 pp.Google Scholar
  4. Bicca-Marques, J. C. (2003). How do howler monkeys cope with habitat fragmentation? In L. K. Marsh (Ed.), Primates in fragments: ecology and conservation (pp. 283–303). New York: Kluwer Academic, Plenum.Google Scholar
  5. Brockelman, W. Y., & Ali, R. (1987). Methods for surveying and sampling forest primate populations. In C. Marsh, & R. Mittermeier (Eds.), Primate conservation in the rain forest (pp. 23–62). Nova Iorque: Alan R. Liss.Google Scholar
  6. Buckland, S. T., Anderson, D. R., Burnham, K. P., & Laake, J. L. (1993). Distance sampling. estimating abundance of biological populations p. 441. London: Chapman and Hall.Google Scholar
  7. Buss, G. (2001). Estudo da densidade populacional do bugio-ruivo Alouatta guariba clamitans (Cabrera, 1940) (Primates, Atelidae) nas formações florestais do morro do campista, Parque Estadual Itapuã, Viamão, RS. Masters Thesis. Porto Alegre, RS: Universidade Federal do Rio Grande do Sul.Google Scholar
  8. Chapman, C. A., & Balcomb, S. R. (1998). Population characteristics of howlers: ecological conditions or group history. International Journal of Primatology, 19, 385–403. doi:10.1023/A:1020352220487.CrossRefGoogle Scholar
  9. Chiarello, A. G. (1992). Dieta, padrão de atividades e área de vida de um grupo de bugios (Alouatta fusca) na Reserva de santa Genebra, Campinas, SP. Master’s thesis. Campinas, SP: Universidade Estadual de Campinas.Google Scholar
  10. Chiarello, A. G. (2000). Density and population size of mammals in remnants of brazilian Atlantic forest. Conservation Biology, 14, 1649–1657. doi:10.1046/j.1523-1739.2000.99071.x.CrossRefGoogle Scholar
  11. Chiarello, A. G. (2003). Primates of the Atlantic Forest: the influence of forest fragmentation in survival. In L. K. Marsh (Ed.), Primates in fragments: ecology and conservation (pp. 99–118). New York: Kluwer Academic/Plenum Press.Google Scholar
  12. Chiarello, A. G., & Galetti, M. (1994). Conservation of the brown howler monkey in south-east Brazil. Oryx, 28, 37–42.CrossRefGoogle Scholar
  13. Chitolina, O. L., & Sander, M. (1981). Contribuição ao conhecimento da alimentação de Alouatta guariba clamitans CABRERA, 1940 em habitat natural no Rio Grande do Sul (Cebidae, Alouattinae). Iheringia. Zoologia, 59, 37–44.Google Scholar
  14. Coelho, L. F. M. (2005). Ecologia de hemiepífitas estranguladoras no Parque Estadual da Ilha do Cardoso. Rio Claro, SP: Master’s thesis, Universidade de São Paulo.Google Scholar
  15. CONSEMA – Conselho Estadual Do Meio Ambiente (2001). Plano de manejo do Parque Estadual Ilha do Cardoso, fase 2. São Paulo: Cananéia.Google Scholar
  16. Consenza, B. A. P., & Melo, F. R. (1998). Primates of the Serra do Brigadeiro State Park, Minas Gerais, Brazil. Neotropical Primates, 6, 18–20.Google Scholar
  17. Crockett, C. M. (1998). Conservation biology of the genus Alouatta. International Journal of Primatology, 19, 549–578. doi:10.1023/A:1020316607284.CrossRefGoogle Scholar
  18. Crockett, C. M., & Eisenberg, J. F. (1987). Howlers: variation in group size and demography. In B. B. Smuts, D. L. Cheney, R. M. Seyfarth, R. W. Wrangham, & T. T. Struhsaker (Eds.), Primates societies (pp. 54–68). Chicago: University of Chicago Press.Google Scholar
  19. Cullen Jr, L., Bodmer, E. R., & Valladares-Padua, C. (2001). Ecological consequences of hunting in Atlantic forest patches, São Paulo, Brazil. Oryx, 35, 137–144. doi:10.1046/j.1365-3008.2001.00163.x.CrossRefGoogle Scholar
  20. Cullen Jr, L., & Rudran, R. (2003). Transectos lineares na estimativa de densidade de mamíferos e aves de médio e grande porte. In L. Cullen, R. Rudran, & C. Valladares-Padua (Eds.), Métodos de estudos em biologia da conservação e manejo da vida silvestre (pp. 169–179). Curitiba, PR: Editora da Universidade Federal do Paraná.Google Scholar
  21. Cullen Jr, L., & Valladares-Padua, C. (1997). Métodos para estudos de ecologia, manejo e conservação de primatas na Natureza. In C. Valladares-Padua, R. E. Bodmer, & L. Cullen Jr (Eds.), Manejo e Conservação de vida silvestre no Brasil (pp. 239–269). Brasília, DF: Sociedade Civil Mamirauá – CNPq.Google Scholar
  22. Di Bitetti, M. S., Placci, G., Brown, A. D., & Rode, D. I. (1994). Conservation and population status of the brown howling monkey (Alouatta fusca clamitans) in Argentina. Neotropical Primates, 2, 1–4.Google Scholar
  23. ESRI – Enviromental Systems Research Institute, INC (1998). Arc View GIS Version 3.1.Google Scholar
  24. Estrada, A., & Coates-Estrada, R. (1986). Frugivory by howling monkeys (Alouatta palliata) at Los Tuxtlas, Mexico: Dispersal and fate of seeds. In A. Estrada, & T. H. (Eds.), Frugivores and seed dispersal (pp. 93–104). Dordrecht: Dr. W. Junk Publishers.Google Scholar
  25. Ferrari, S. F. (2002). Multiple Transects or Multiple walks? A response to Magnusson (2001). Neotropical Primates, 10, 131–132.Google Scholar
  26. Funari, F. L., Struffaldi-De Vuono, Y., & Salum, S. T. (1987). Balanço hídrico de duas áreas de Mata Atlântica: Reserva Biológica de Paranapiacaba e Parque Estadual da Ilha do Cardoso (Estado de São Paulo). In M. F. A. Pereira, and M. A. S. Massei (Eds.) Anais do VI Congresso da Sociedade Botânica de São Paulo. Campinas, SP, pp. 95–101.Google Scholar
  27. González-Sólis, J., Guix, J. C., Mateos, E., & Llorens, L. (2001). Population density of primates in a large fragment of the Brazilian Atlantic rainforest. Biodiversity and Conservation, 10, 1267–1282. doi:10.1023/A:1016678126099.CrossRefGoogle Scholar
  28. Gregorin, R. (2006). Taxonomia e variação geográfica das espécies do gênero Alouatta Lacépède (Primates, Atelidae) no Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 23, 64–144. doi:10.1590/S0101-81752006000100005.CrossRefGoogle Scholar
  29. Jardim, M. M. A. (2005). Ecologia populacional de bugios-ruivos (Alouatta guariba) nos Municípios de Porto Alegre e Viamão, RS, Brasil. Campinas, SP: Doctoral dissertation, Universidade Estadual de Campinas.Google Scholar
  30. Kappeler, P. M., Pereira, M. E., & Van Schaik, C. P. (2003). Primate life histories and sociecology. In P. M. Kappeler, & M. E. Pereira (Eds.), Primate life histories and socioecology (pp. 1–24). Chicago: University of Chicago Press.Google Scholar
  31. Kinzey, W. G. (1982). Distribution of primates and forest refuges. In G. T. Prance (Ed.), Biological diversification in the tropics (pp. 455–482). New York: Columbia University Press.Google Scholar
  32. Limeira, V. L. A. (2000). Uso do espaço por um grupo de Alouatta fusca clamitans em um fragmento degradado de Floresta Atlântica. In C. Alonso, & A. Langguth (Eds.), A Primatol. Brasil 7 (pp. 181–196). João Pessoa, PB: SBPr and Editora Universitária.Google Scholar
  33. Lunardelli, M. C. (2000). Padrões de atividade e efeitos de compostos fenólicos na ecologia alimentar de um grupo de bugios-ruivos (Alouatta fusca) no sudeste brasileiro. São Paulo: Master’s thesis, Universidade de São Paulo.Google Scholar
  34. Marsh, L. K., Chapman, C. A., Norconk, M. A., Ferrari, S. F., Gilbert, K. A., Bicca-Marques, J. C., & Wallis, J. (2003). Fragmentation: Specter of the future or the spirit of conservation. In L. K. Marsh (Ed.), Primates in fragments: ecology and conservation (pp. 381–398). New York: Kluwer Academic/Plenum.Google Scholar
  35. Martins, M. M. (2005). Density of primates in four semi-deciduous Forest fragments of São Paulo, Brazil. Biodiversity and Conservation, 14, 2321–2329. doi:10.1007/s10531-004-1666-z.CrossRefGoogle Scholar
  36. Melo, M. M. R. F., & Montovani, W. (1994). Composição florística e estrutura de trecho de mata atlântica de encosta, na ilha do Cardoso (Cananéia, SP, Brasil). Boletim Do Instituto de Botanica, 9, 107–158.Google Scholar
  37. Mendes, S. L. (1989). Estudo ecológico de Alouatta fusca (Primates: Cebidae) na Estação Biológica de Caratinga, MG. Revista Nordeste de Biologia, 6, 71–104.Google Scholar
  38. Ministério do Meio Ambiente (MMA).Secretaria de Biodiversidade e Florestas (SBF) (2000). Avaliação e ações prioritárias para a conservação da biodiversidade da Mata Atlântica e Campos Sulinos. Conservation International do Brasil, Fundação SOS Mata Atlântica, Fundação biodiversitas, Instituto de Pesquisas Ecológicas. Brasília, DF: Secretaria do Meio Ambiente do Estado de São Paulo and Instituto de Florestas-MG.Google Scholar
  39. Miranda, J. M. D. (2004). Ecologia e conservação de Alouatta guariba clamitans Cabrera, 1940 em floresta ombrófila mista no Estado do Paraná, Brasil. Master’s thesis. Curitiba, PR: Universidade Federal do Paraná.Google Scholar
  40. Myers, N., Mittermeier, R. A., Mittermeier, C. G., Fonseca, G. A. B., & Kent, J. (2000). Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403, 853–858. doi:10.1038/35002501.PubMedCrossRefGoogle Scholar
  41. Nagy, K. A., & Milton, K. (1979). Aspects of dietary quality, nutrient assimilation and water balance in wild howler monkeys (Alouatta palliata). Oecologia, 39, 249–258. doi:10.1007/BF00345437.CrossRefGoogle Scholar
  42. Nakano-Oliveira, E. (2006). Ecologia e Conservação de mamíferos carnívoros de Mata Atlântica na região do complexo estuarino lagunar de Cananéia, Estado de São Paulo. Campinas, SP: Doctoral dissertation, Universidade Estadual de Campinas.Google Scholar
  43. National Research Council (NRC), Subcommittee on Conservation of Natural Populations, Committee on Nonhuman Primates (1981). Techniques for the Study of Primate Population Ecology. Washington, DC: National Academy Press.Google Scholar
  44. Neville, M. N., Glander, K. E., Braza, F., & Rylands, A. B. (1988). The howling monkeys, genus Alouatta. In R. A. Mittermeier, A. B. Rylands, A. F. Coimbra-Filho, & G. A. B. Fonseca (Eds.), Ecology and behavior of neotropical primates, (pp. 349–453). Washington, DC: World Wildlife Fund.Google Scholar
  45. Peres, C. A. (1999). Guidelines for standardizing line-transect surveys of tropical forest primates. Neotropical Primates, 7, 11–16.Google Scholar
  46. Perez, D. M. (1997). Estudo ecológico do Bugio-ruivo em uma floresta com araucária do sul do Brasil (Alouatta fusca, Ihering, 1914 – Primates, Atelidae). São Paulo, SP: Master’s thesis, Universidade de São Paulo.Google Scholar
  47. Pfeifer, R. M. (1981–82). Levantamento semidetalhado dos solos do Parque Estadual da Ilha do Cardoso – SP. Silvicultura em São Paulo, 15/16, 91–115.Google Scholar
  48. Pinto, L. P. S., Costa, C. M. R., Strier, K. B., & Fonseca, G. A. B. (1993). Habitat, density and group size of primates in a Brazilian tropical forest. Folia Primatologica, 61, 135–143. doi:10.1159/000156740.CrossRefGoogle Scholar
  49. Printes, R. C., Liesenfeld, M. V. A., & Jerusalinsky, L. (2001). Alouatta guariba clamitans Cabrera, 1940: A new southern limit for the species and for Neotropical primates. Neotropical Primates, 9, 118–121.Google Scholar
  50. Roper, J. J. (2006). What does conservation management mean for Brazil? Natureza & Conservação, 4, 19–28.Google Scholar
  51. Rudran, R., & Fernandez-Duque, E. (2003). Demographic changes over thirty years in red howler population in Venezuela. International Journal of Primatology, 24, 925–947. doi:10.1023/A:1026241625910.CrossRefGoogle Scholar
  52. Rylands, A. B., Fonseca, G. A. B., Leite, Y. L. R., & Mitteremeier, R. A. (1996). Primates of the Atlantic Forest: Origin, distributions, endemism e communities. In M. A. Norconk, A. L. Rosenberg, & P. A. Garber (Eds.), Adaptive radiations of neotropical primates (pp. 21–51). New York: Plenum Press.Google Scholar
  53. Sampaio, D., Souza, V. C., Oliveira, A. A., Paula-Souza, J., & Rodrigues, R. R. (2005). Árvores da Restinga: guia de identificação. São Paulo, SP: Editora Neotropica.Google Scholar
  54. São Bernardo, C. S. (2004). Abundância, densidade e tamanho populacional de aves e mamíferos cinegéticos no Parque Estadual Ilha do Cardoso, SP, Brasil. Master’s thesis, Universidade de São Paulo. Piracicaba, SP: Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”.Google Scholar
  55. Serio-Silva, J. C., Rico-Gray, V., Hern’ndez-Salazar, L. T., & Espinosa-Gómez, R. (2002). The role of Ficus (Moraceae) in the diet and nutrition of a troop of Mexican howler monkeys, Alouatta palliate mexicana, released on an island in southern Veracruz, Mexico. Journal of Tropical Ecology, 18, 913–928. doi:10.1017/S0266467402002596.CrossRefGoogle Scholar
  56. Silva Jr., E. C. (1981). A preliminary survey of brown howler monkeys at the Cantareira Reserve. Revista Brasileira de Biologia, 41, 897–909.Google Scholar
  57. Steinmetz, S. (2001). Densidade e conservação do bugio (Alouatta fusca) no Parque Estadual Intervales. Neotropical Primates, 9, 69–73.Google Scholar
  58. Torres de Assumpção, C. (1983). An Ecological Study of the Primates of Southeastern Brazil, with a Reappraisal of Cebus apella Races. Edinburgh, Scotland: Doctoral dissertation, University of Edinburgh.Google Scholar

Copyright information

© Springer Science+Business Media, LLC 2008

Authors and Affiliations

  • Bianca Ingberman
    • 1
    • 2
    • 3
  • Roberto Fusco-Costa
    • 1
    • 3
  • Emygdio Leite de Araujo Monteiro-Filho
    • 1
    • 3
    • 4
  1. 1.Instituto de Pesquisas Cananéia (IPeC)CananéiaBrazil
  2. 2.Programa de pós-graduação em Ecologia e ConservaçãoUFPRCuritibaBrazil
  3. 3.Instituto de Pesquisas Cananéia (IPeC)CananéiaBrazil
  4. 4.Department of Zoology, and Programa de pós-graduação em Ecologia e ConservaçãoFederal University of Paraná (UFPR)CuritibaBrazil

Personalised recommendations